Mendarte-Alquisira, Alarcón, and Ferrera-Cerrato: Fitorremediación: alternativa biotecnológica para recuperar suelos contaminados con DDT. Una revisión



Introducción

Los plaguicidas organoclorados (OCP, por sus siglas en inglés) se han utilizado para evitar la pérdida de los cultivos agrícolas y controlar vectores transmisores de malaria, paludismo y dengue, entre otras (Leal et al., 2014; Xia, Ma, Liu & Fan, 2012; Hancock et al., 2018). Los OCP tienen gran persistencia en el ambiente y gran afinidad por los tejidos lipídicos, por lo que pueden bioacumularse a través de la cadena alimentaria, estas características hacen que los OCP se consideren contaminantes orgánicos persistentes (POP, por sus siglas en inglés). Dentro de los POP se encuentra el DDT (Dicloro Difenil Tricloroetano o 1,1,1-tricloro-2,2-bis-etano), compuesto considerado uno de los más tóxicos y recalcitrantes, por esa razón fue prohibido desde 1970, sin embargo, los estudios demuestran que se ha seguido utilizando de manera clandestina en la agricultura (Velasco, Hernández, Ramírez & Ortíz, 2014; Ponce-Vélez & Botello, 2018; Giácoman-Vallejos, Lizarraga-Castro, Ponce-Caballero, González-Sánchez & Hernández-Núñez, 2018). Una forma de recuperar suelos contaminados con compuestos orgánicos e inorgánicos, incluyendo los OCP, considera alternativas ecológicas y sustentables como la fitorremediación. La fitorremediación utiliza plantas y microorganismos asociados para filtrar, remover, degradar, volatilizar y estabilizar contaminantes (Pilon-Smits, 2005). Por lo anterior, el presente documento analiza la información científica de los estudios realizados en los últimos diez años sobre: la fitorremediación y fitorremediación asistida por microorganismos de sitios contaminados con DDT y sus metabolitos, el diclorodifenildicloroetileno (DDE) y el diclorodifenildicloroetano (DDD). Además, se resaltan los puntos más importantes que hacen de la fitorremediación una estrategia para limpiar suelos contaminados con DDT, DDE y DDD.

Plaguicidas organoclorados

La necesidad por incrementar la producción de alimentos de origen agrícola ha requerido de la utilización de compuestos químicos para el control de diversas plagas, donde los OCP han representado una opción para cubrir esta necesidad. Los OCP son muy estables y pueden tardar días, meses o años en transformarse en moléculas menos dañinas; pueden ser sometidos a evaporación después de su aplicación, y ser dispersados a regiones donde no se han utilizado; por estas características los OCP son considerados POP. La manipulación inadecuada de los POP ha ocasionado severos daños ambientales y riesgos a la salud humana (Nurzhanova, Kalugin & Zhambakin, 2013; Younas, Hilber, Rehman, Khwaja & Bucheli, 2013).

De acuerdo con la Organización Mundial de la Salud (OMS) (WHO, por sus siglas en inglés), plaguicidas como los OCP, son causantes de muerte por suicidio, sobre todo en lugares de ingresos económicos intermedios y bajos (OMS, 2019). Se calcula que el suicidio por causa de la ingestión de plaguicidas asciende a 186,000 muertes (OMS, 2019). Además, múltiples estudios demuestran que los OCP causan intoxicaciones graves y están relacionados con alteraciones neurológicas, reproductivas, cáncer y defectos congénitos (Bornman, Jager, Worku, Farias & Reif, 2010; Genthe et al., 2013; Wu, Cohn, Cirillo, Santella & Terry, 2019). Este problema se acentúa, ya que algunos OCP prohibidos se siguen utilizando en diversos países y se dispersan por agua, suelo y aire.

Acorde con el Convenio de Estocolmo, los POP se dividen en tres categorías: i) plaguicidas como aldrina, clordano, dicloro difenil tricloroetano (DDT), dieldrina, endrina, heptaclor, hexaclorobenceno, mixer, toxafeno; ii) químicos industriales, que incluyen hexaclorobenceno, bifenilos policlorados (PCBs); y iii) los sub-productos hexaclorobenceno, dibenzo-p-dioxinas policloradas, dibenzofuranos policlorados y derivados de PCBs. A partir de la cuarta reunión del Convenio de Estocolmo (2009), se han incluido 16 sustancias entre los POP y son: alfa-hexaclorociclohexano, betahexaclorociclohexano, clordecano, hexabromobifenilo, hexabromociclododecano, hexabromodifenil éter y heptabromodifenil éter, también hexaclorobutadieno, lindano, pentaclorobenzeno, pentaclorofenol con sus sales y éteres, ácido perfluorooctano sulfónico, sus sales y fluoruro perfluorooctano sulfonilo, naftalenos policlorados, endosulfán y sus isómeros, éter tetrabromodifenilo, éter pentabromodifenilo, éter decabromodifenilo, y parafinas de cadena corta cloradas (UNEP, 2001).

A pesar de ser varios los compuestos considerados como POP, el DDT ha sido de los más importantes por sus propiedades e intensa utilización durante épocas de guerra y ahora en el control de vectores transmisores de enfermedades, además de su uso clandestino en la agricultura.

El caso particular del dicloro difenil tricloroetano (DDT)

El DDT (Dicloro Difenil Tricloroetano o 1,1,1-tricloro-2,2-bisetano) es un plaguicida organoclorado sintetizado por primera vez en 1874 por el químico austriaco Othmar Zeidler, años más tarde, en 1939, el científico suizo Paul Hermann Müller descubrió las propiedades del DDT como plaguicida y fue así como comenzó a ser utilizado en el control de plagas agrícolas y vectores de malaria, tifus, fiebre amarilla y dengue (Gamboa, 2014). Las propiedades fisicoquímicas del DDT lo hacen un contaminante de gran persistencia en el ambiente (Tabla I) (Xia et al., 2012). El DDT es incorporado al agua superficial reciclada de actividades agrícolas, y llega a acumularse incluso en organismos de sitios donde nunca se ha utilizado (Fiedler, 2007). El uso del DDT se prohibió en 1970 debido al impacto negativo en la vida silvestre y a los efectos tóxicos en la salud humana (Kucher, Ricking & Schwarzbauer, 2019).

Tabla I

Propiedades fisicoquímicas del DDT.

Propiedad fisicoquímica p’p’-DDT
aPeso molecular 354.5 g/mol
aDensidad (20°C) 1.016 kg/L
aEstado físico Sólido (cristales)
aColor Blanco
aPunto de ebullición 180 °C
aPunto de fusión 108.5 °C
aPunto de inflamabilidad 72.2 °C
aSolubilidad en agua Parcialmente insoluble
aSolubilidad en compuestos orgánicos Alta; 2 g/100 mL etanol; 28 g/100 mL éter.
bLog Kow 6.91
bLog Koc 6.59
aGravedad específica 1.55
aPresión de vapor (25 °C) 2.53/10-5 Pa
bConstante de Henry 2/10-6 (mol/L*atm)
aVida media en suelos 170,000 h
aVida media en agua 1,984 h
aVida media en aire 170 h
aVida media en suelos de zonas templadas 55,000 h
aVida media en suelos de zonas tropicales 17,000 h

En la obra “La Primavera Silenciosa” publicada por la bióloga marina Rachel Carson en 1962, se resalta que el DDT no sólo acaba con las plagas objetivo, sino que también afecta a otros organismos, queda libre en el ecosistema, se bioacumula y se biomagnifica (Gamboa, 2014). La toxicidad del DDT se ha asociado con malformaciones congénitas, abortos, y enfermedades como cáncer de mama (Bornman et al., 2010; Genthe et al., 2013; Wu et al., 2019; Cohn, Cirillo & Terry, 2019), Alzheimer y Parkinson (Richardson et al., 2014) y disminución de la progesterona en humanos (Munier et al., 2021). Lo anterior debido a que el DDT es un disruptor endócrino, además de causar la despolarización de las membranas celulares y la inducción de enzimas hepáticas con actividad de oxidasas y de transferasas también disminuye el AMP cíclico (Fernícola 1985; Bornman et al., 2010; Munier et al., 2021).

Por sus propiedades fisicoquímicas (Tabla I), el DDT puede ser acumulado y biodegradado en condiciones aerobias y anaerobias. La biodegradación del DDT se lleva a cabo por una serie de enzimas con actividad de oxidasas y monooxigenasas, mientras que en la acumulación participan enzimas con actividad de transferasas y antioxidantes no enzimáticos como el glutatión. Durante la biodegradación del DDT se producen diferentes metabolitos, dependiendo de la ruta de degradación, así en la biodegradación aerobia del DDT hay deshidrocloración y el metabolito que se obtiene es el diclorodifenildicloroetileno (DDE), mientras que en la biodegradación anaerobia hay una descloración reductiva y se obtiene el diclorodifenildicloroetano (DDD) (Figura 1). Muchas de las enzimas de detoxificación y metabolismo de plaguicidas son similares en plantas y microorganismos (Van Eerd, Hoagland & Hall, 2003; Tarla et al., 2020). Se conoce que las plantas tienen la capacidad de acumular y degradar DDT. Estudios realizados con DDT marcado radiactivamente (14C DDT) demuestran que durante el metabolismo del 14C DDT en las plantas se producen los metabolitos DDE y DDD además de acumularse (Menn, Still & Ruhr, 1977; Suresh, Sherkhane, Kale, Eapen & Ravishankar, 2005). Estos procesos de degradación dependen del tipo de planta, condiciones ambientales y tiempo de contacto entre los contaminantes y los organismos.

Figura 1

Biotransformación y acumulación del DDT por plantas, bacterias y hongos, modificado de Menn et al. (1977).

1405-888X-tip-24-e326-gf1.jpg

Por su alta persistencia, eficacia y a pesar de los riesgos, el DDT se autorizó en 2006 para controlar vectores de malaria en diferentes sitios, acorde con los lineamientos de la Organización Mundial de la Salud (WHO, 2011). Estudios dirigidos por la Organización Panamericana de Salud demuestran que, en las comunidades de Guatemala, El Salvador, Honduras, Costa Rica, Panamá y México, el rociado de DDT en el interior de los hogares provoca acumulación del compuesto en el suelo interior y exterior de las casas (Pérez-Maldonado et al., 2010). En México, en los estados de Oaxaca (Yáñez, Ortiz-Pérez, Batres, Borja-Aburto & Díaz-Barriga, 2002), Chiapas (Martínez-Salinas, Díaz-Barriga, Batres-Esquivel & Pérez-Maldonado, 2011), Chihuahua (Díaz-Barriga et al., 2012), Sinaloa (García-de la Parra et al., 2012), Tabasco (Torres-Dosal et al., 2012), San Luis Potosí (Velasco et al., 2014) y Yucatán (Giácoman-Vallejos et al., 2018) el DDT se ha encontrado en concentraciones que exceden los límites permisibles en suelos, sedimentos, mantos acuíferos, organismos marinos e incluso mujeres y niños de diversas edades (hasta 26,980 µg/kg de DDT en suelo agrícola y 58,270 µg de DDT/L de suero humano). Además, existen indicadores del uso ilegal del DDT como agroquímico en África, China y México (Gyalpo et al., 2012; Mochungong & Zhu, 2015; Mahugija, Nambela & Mmochi, 2017; Ponce-Vélez & Botello, 2018; Giácoman-Vallejos et al., 2018; Peng et al., 2020; Sun et al., 2020); en Europa el DDT, DDE y DDD, son de los insecticidas de mayor presencia en los suelos agrícolas (Silva et al., 2019), a pesar de haberse dejado de utilizar desde hace varias décadas. Esta situación ocurre también en países de América del Sur como Argentina (Mitton, Miglioranza, Gonzalez, Shimabukuro & Monserrat, 2014) y en el continente africano (Odewale, Sosan, Oyekunle & Adeleye, 2021; Woldetsadik et al., 2021).

Las propiedades fisicoquímicas del DDT (Tabla I) le permiten ser monitoreado en poblaciones humanas a través del análisis de leche materna, sangre y del tejido adiposo, donde la existencia de DDT en estos componentes indica exposición reciente al compuesto (Arrebola, Fernández, Olea, Ramo & Martin-Olmedo, 2013; Chávez-Almazán et al., 2018; Cupul-Uicab et al., 2020), además, se ha observado que el DDT puede ser transferido de madres a hijos durante el embarazo a través de la placenta y el cordón umbilical, sin que exista una correlación en el contenido entre lo encontrado en la madre y el feto (Vizcaino, Grimalt, Fernández-Somoano & Tardon, 2014).

La fitorremediación y sus tecnologías

Como parte de los esfuerzos para recuperar suelos contaminados con compuestos inorgánicos y orgánicos, incluyendo los plaguicidas organoclorados, se han estudiado alternativas rentables, no invasivas, ecológicas y sustentables como la fitorremediación. Además, contribuye a evitar la erosión, modifica la composición física, química, biológica y nutrimental y con ello mejorar la productividad y optimización del suelo. La fitorremediación es el uso de plantas y los microorganismos asociados para filtrar, remover, degradar, volatilizar y estabilizar los contaminantes (Pilon-Smits, 2005). De acuerdo con Cunningham, Berti & Huang (1995), la fitorremediación representa una alternativa efectiva y de bajo costo para la remediación de los sistemas contaminados. Mientras que los costos de la remediación físico-química se encuentran entre los U$200-10,000 hectárea-1, el uso de la fitorremediación tiene un costo de U$0.02-1.00 m3 por año, lo que representa varios órdenes de magnitud menos que los costos asociados con tecnologías de remediación físico-química (Cunningham et al., 1995). Por su parte, Farraji, Zaman, Tajuddin & Faraji (2016) reportan que los costos de la fitorremediación además de ser menores que otros tratamientos, requieren de menores gastos extra (Tabla II). Los costos de la fitorremediación pueden variar y están altamente correlacionados con el tipo y concentración del contaminante, y con las propiedades del suelo o cuerpos de agua, condiciones ambientales, e impacto del contaminante en la cadena alimentaria. De cualquier manera, la fitorremediación es el tratamiento con menor costo y alta aceptación social en el mundo (Pilon-Smits, 2005; Farraji et al., 2016).

Tabla II

Costo de los tratamientos al suelo y requerimientos del suelo al final del tratamiento.

Tratamientos* Costos estimados ($/ton)* Gastos extra* Estado del suelo después
del tratamiento**
Fitorremediación 5-40 Monitoreo No se requiere regeneración
Electrocinéticas 20-200 Monitoreo Requiere regeneración parcial
Tratamientos químicos 100-500 Reciclado de los contaminantes Requiere de una profunda fase de regeneración
Vertederos 100-500 Transporte, excavación y monitoreo No se pueden utilizar para otros propósitos
Vitrificación 75-425 Monitoreo (tiempos extensos) No se pueden utilizar para otros propósitos

La fitorremediación involucra diversas tecnologías para la descontaminación según el tipo de contaminante en los sistemas y la capacidad de las plantas utilizadas (Figura 2). La rizofiltración se basa en la filtración de los compuestos en cultivos hidropónicos, en los que las plantas actúan como una barrera que previene la contaminación en diversos cuerpos de agua y la lixiviación de los compuestos (Ignatius, Arunbabu, Neethu & Ramasamy, 2014). Las plantas también son utilizadas para extraer los contaminantes y acumularlos en los tejidos aéreos (traslocación) que después se cosechan, lo que se denomina como fitoextracción utilizada para extraer metales y metaloides pesados de suelos y cuerpos de agua, así como compuestos orgánicos de alto peso molecular (Robinson, Anderson & Dickinson, 2015; Sheoran, Sheoran & Poonia, 2016). La fitoestabilización estabiliza contaminantes, principalmente metales y metaloides pesados del suelo en el área de la rizosfera, lo que puede prevenir su lixiviación o disminuir su biodisponibilidad (Sylvain et al., 2016; Najeeb, Ahmad, Zia, Malik & Zhou, 2017). Las plantas pueden degradar compuestos orgánicos utilizando sus propias enzimas, y a este proceso se le conoce como fitodegradación (Al-Baldawi, Abdullah, Anuar, Suja & Mushrifah, 2015; He et al., 2017; Chlebek & Hupert-Kocurek, 2019). En los suelos, la biodegradación de los contaminantes orgánicos se facilita por la actividad microbiana que es estimulada por las plantas, y a esta tecnología se le denomina fitoestimulación o rizodegradación (Glick, 2010; Melo et al., 2017). Una vez que los contaminantes son asimilados por las plantas, éstos pueden ser volatilizados, esto se conoce como fitovolatilización (Wang, Feng, Anderson, Xing & Shang, 2012; Lee, 2013).

Figura 2

Tecnologías de fitorremediación, modificado de Pilon-Smits (2005).

1405-888X-tip-24-e326-gf2.jpg

Las tecnologías de la fitorremediación se pueden mejorar mediante la inoculación de microorganismos, lo que ha dado auge a la fitorremediación asistida (Figura 3). Estos estudios incluyen microorganismos endófitos, bacterias promotoras del crecimiento vegetal, hongos micorrízicos arbusculares, hongos filamentosos y hongos septados oscuros (Ullah, Heng, Munis, Fahad & Yang, 2015). Existen diferentes vías para mejorar la fitorremediación, relacionadas con el mejoramiento de la nutrición vegetal, disminución en el estrés oxidativo en las plantas, así como la remoción y degradación de los contaminantes del suelo (Kong & Glick, 2017). Los microorganismos pueden mejorar la fitorremediación gracias a que cuentan con las herramientas que les permiten solubilizar nutrientes que son aprovechados por las plantas, también cuentan con un sistema enzimático que les ayuda a controlar las especies reactivas de oxígeno que generan estrés en las plantas, además de contar con las enzimas involucradas en la remoción y degradación de los contaminantes. El éxito en la fitorremediación asistida por microorganismos está relacionada con la especie de planta y microorganismos que se utilizan.

Figura 3

Fitorremediación asistida por microorganismos, modificado de Pilon-Smits (2005).

1405-888X-tip-24-e326-gf3.jpg

La fitorremediación asistida se realiza para mejorar las tecnologías propias de la fitorremediación, que en condiciones de invernadero y estudios in situ podría tener como consecuencia la bioaumentación, debida a los exudados radicales y a los microorganismos introducidos en el suelo, estos cambios podrían promover el incremento de los microorganismos nativos con capacidades de remover y degradar los contaminantes.

Impacto científico de los estudios de fitorremediación en sitios contaminados con DDT

La fitorremediación de suelos contaminados con compuestos orgánicos ha sido en su mayoría ampliamente estudiada, en la remoción de hidrocarburos y con alta efectividad. Los estudios sobre la fitorremediación de suelos contaminados con compuestos organoclorados como el DDT han tenido gran variabilidad en los últimos 10 años, alcanzando hasta seis publicaciones por año en 2018 (Figura 4a). De acuerdo con la Web of Science, los artículos de fitorremediación de suelos contaminados con DDT tienen un promedio de 10.03 citas por artículo, y las citas por año variaron desde ~50 en 2016 hasta ~60 citas en 2019 (Figura 4b). Comparado con otros plaguicidas organoclorados, el DDT es el más estudiado en fitorremediación, por ser como ya se mencionó, de los más persistentes y clandestinamente utilizado. Lo anterior hace referencia a un incremento en la relevancia de este tema de investigación con respecto a la problemática ambiental del DDT.

Figura 4

Número de publicaciones (a) y citas por año (b), en los últimos 10 años de los artículos científicos publicados sobre fitorremediación de suelos contaminados con DDT, encontradas en la Web of Science, revisada el 6 de marzo de 2021.

1405-888X-tip-24-e326-gf4.jpg

Fitorremediación de sistemas contaminados con ddt: casos de estudio

Los estudios de fitorremediación de suelos, aguas y sedimentos contaminados con DDT realizados en diferentes condiciones como laboratorio, invernadero y estudios in situ contribuyen de manera importante a la recuperación de los suelos agrícolas, y los cuerpos de aguas contaminadas con este insecticida o sus metabolitos (DDE y DDD). Una de las plantas de mayor estudio para su aplicación en la fitorremediación es Cucurbita pepo (Whitfield Åslund, Lunney, Rutter & Zeeb, 2010; Lunney, Rutter & Zeeb, 2010; Paul, Rutter & Zeeb, 2015; Eevers, Hawthorne, White, Vangronsveld & Weyens, 2016; Eevers, Hawthorne, White, Vangronsveld & Weyens, 2018), cuyas variedades tienen la capacidad de crecer en suelos contaminados con hasta 1,500 µg DDT/kg suelo, y de fitoextraer y acumular este contaminante entre 290 y 2,600 µg DDT/kg de tejido (Whitfield Åslund et al., 2010). Además, la capacidad de C. pepo para acumular DDT puede ser modificada al variar la disponibilidad de la materia orgánica en un suelo contaminado, lo anterior debido al incremento en la biodisponibilidad del contaminante (Lunney et al., 2010). Por otro lado, se ha evaluado el potencial de plantas de marismas saladas (Scirpus maritimus, Juncus maritimus y Halimione portalacoides) para favorecer la remediación de DDT y sus metabolitos en estuarios salinos y sedimentos contaminados en Portugal; sin embargo, estas plantas no redujeron los niveles y la distribución del DDT en las zonas estudiadas (Carvalho, Rodrigues, Evangelista, Basto & Vasconcelos, 2011).

La constante utilización de agroquímicos en los cultivos ha derivado en la contaminación de los suelos con compuestos como DDT y metales/metaloides pesados como arsénico (As), cobre (Cu), plomo (Pb), cadmio (Cd) y otros (Huang et al., 2011; Fang et al., 2012). El DDT y el Cd pueden ser captados en diferentes concentraciones por varios genotipos de Ricinus communis, lo que es atribuible a su rápido crecimiento y a la alta absorción y acumulación de los contaminantes (Huang et al., 2011).

La contaminación por DDT también ha sido resultado de la producción y almacenamiento del insecticida (Nurzhanova et al., 2013; Younas et al., 2013), donde las concentraciones de DDT son superiores a las permitidas en los estándares sanitarios, por lo que se ha buscado utilizar la fitorremediación como estrategia para recuperar estos sitios. Las especies de plantas silvestres y de malezas que crecen en suelos contaminados proveen un recurso de especies tolerantes a condiciones adversas que pueden utilizarse en la fitorremediación. A partir de esos sitos se pueden identificar y colectar plantas capaces de remover, acumular y degradar plaguicidas organoclorados (Nurzhanova et al., 2013).

El éxito de la fitorremediación está condicionado por factores como la disponibilidad y toxicidad de los compuestos contaminantes, así como de la capacidad de las especies vegetales para removerlos o degradarlos, y de las condiciones ambientales (Mitton et al., 2014). Por lo anterior, algunos estudios evaluaron el potencial de diferentes plantas (tomate, girasol, soya y alfalfa) para limpiar suelos con muchos años de contaminación por DDT y sus metabolitos (p’p-DDT y p’p-DDE, 63.5 y 455.3 µg/kg suelo, respectivamente). Después del tiempo de cultivo, la concentración de DDT disminuyó por efecto de las raíces y la actividad microbiana en la rizosfera, provocando cambios físicos y químicos en el suelo, principalmente con los cultivos de soya y tomate. Los factores de bioconcentración de DDT en la raíz del tomate fueron mayores a 1, y no se observaron síntomas de estrés oxidativo, por lo que esta especie se propuso para la fitorremediación de suelos contaminados con DDT (Mitton et al., 2014).

Los estudios in situ ayudan para identificar plantas con potencial fitorremediador porque proporcionan información en condiciones naturales; por ejemplo, Paul et al. (2015) realizaron un estudio en tres áreas del Parque Nacional de Point Pelle, Leamington, Ontario, contaminadas con diferentes concentraciones de DDT baja, moderada y alta (0.192, 291 y 5,083 µg/kg, respectivamente). Las plantas utilizadas fueron Cucurbita pepo cv Howden y tres gramíneas nativas Schizachyrium scoparium (Michx.) Nash, Panicum virgatum L. y Sporobolus cryptandrus (Torr.) A.; de estas especies P. virgatum y S. scoparium mostraron alto potencial para la fitoextracción de DDT, incluso mayor que el encontrado en C. pepo.

La utilización de cualquier tipo de tecnología para remediar un sitio contaminado requiere de un análisis que considere el tipo de contaminantes, las características del sitio, y las condiciones ambientales, así como el tiempo y costos de recuperación (Chattopadhyay & Chattopadhyay, 2015). La fitorremediación es una de las estrategias más económicas para la recuperación de cualquier sitio; un análisis sobre el costo de la fitorremediación realizado con el software Ingeniería de Acción en Costos y Requisitos para Remediación (RACER, por sus siglas en inglés), mostró que el costo de esta estrategia oscila entre 21.5 y 75.3 dólares/m2, dependiendo del área de contaminación y características del sitio (extensión, accesibilidad al sitio, entre otros) (Chattopadhyay & Chattopadhyay, 2015).

Las plantas tienen un sistema enzimático complejo que les permite desarrollarse aún en condiciones de diferentes tipos de estrés, ya sea hídrico, por sequía, salinidad o contaminantes. Estas condiciones de estrés pueden tener un efecto tóxico en el metabolismo vegetal. El sistema enzimático incluye enzimas antioxidantes y enzimas implicadas en la degradación de compuestos orgánicos persistentes. El conocimiento sobre el comportamiento del sistema enzimático de las plantas puede servir para proponer alguna estrategia de recuperación de sitios contaminados con compuestos como el DDT y sus metabolitos, además de proporcionar información sobre el transporte y el destino final de los contaminantes en la naturaleza.

La determinación del potencial antioxidante de las plantas tolerantes al DDT para su uso en fitorremediación se ha examinado en alfalfa y soya (Mitton, Ribas-Ferreira, Gonzalez, Miglioranza & Monserrat, 2016), y en tomate y calabacín (Mitton, Gonzalez, Monserrat & Miglioranza, 2018). La respuesta antioxidante es dependiente de la especie vegetal, la concentración de los contaminantes y las condiciones de cultivo. En el caso de la alfalfa y la soya, el DDT no tuvo efecto sobre los pigmentos fotosintéticos, pero sí lo tuvo en el contenido proteico, la capacidad antioxidante, la actividad glutatión s-transferasa (GST) y los grupos tioles en raíces, tallos y hojas, donde se observó disminución. La soya fue más susceptible al DDT, con disminución en la respuesta de la actividad GST y baja acumulación de DDT (Mitton et al., 2016). En las plantas de tomate y calabacín, el DDT incrementó significativamente las actividades de las enzimas catalasa, glutatión reductasa y glutatión peroxidasa; disminuyendo (~50%) la actividad GST por exposición a 63.5-101.3 µg de DDT/kg suelo (Mitton et al., 2018).

Existen estudios básicos de laboratorio realizados en sistemas modelo para evaluar el potencial de fitorremediación de diversas plantas. Una de las plantas estudiada en condiciones in vitro fue Helianthus annuus L. (girasol), planta de gran adaptabilidad a condiciones adversas, que fue expuesta a 24 plaguicidas, incluyendo al DDT, y se observó mayor acumulación de los contaminantes en raíz, y 87% de remoción de los plaguicidas (de Almeida et al., 2018).

Otros estudios sobre fitorremediación de suelos contaminados con DDT y metales pesados se han realizado con plantas consideradas como medicinales (Allium sativum L., Aloe vera L., Asparagus racemosus L., Azadirachta indica L., Bacopa monnieri L., Calotropis gigantean L., Cannabis sativa L., Catharanthus roseus L., Curcuma longa L., Datura stramonium L., Eclipta prostrate L., Hibiscus sinensis L., Lantana camara L., Ocimum tenuiflorum L., Rauvolfia serpentine L., Rosa rubiginosa L., Solanum nigrum L., Tagetes patula L., Tinospora cordifolia L. y Withania somnifera L.), ya que en condiciones naturales, la contaminación de suelos representa un riesgo a la salud de personas que utilizan este tipo de plantas, en las que se han encontrado desde 10 hasta 385,150 μg/kg de metales (cobre, cadmio, cromo, hierro y plomo), y entre 630 a 7,140 μg/ kg de DDT. Este tipo de resultados demuestran que las plantas medicinales acumulan elementos potencialmente tóxicos (plomo y cromo) en concentraciones mayores a los límites permisibles establecidos por la OMS, lo que indica que se debe de vigilar la calidad de las mismas para uso medicinal y evitar exposiciones crónicas en humanos; aun cuando éstas tienen potencial para la fitorremediación se debe evitar su uso para consumo humano (Kumar et al., 2018).

La fitorremediación es una tecnología que también se ha propuesto para limpiar cuerpos de agua contaminados con compuestos orgánicos persistentes. Siguiendo los preceptos de esta tecnología, se ha propuesto y aprovechado el uso del alga verde-azul Arthrospira platensis, ya que tiene la capacidad de remover 2,3,6-trinitrotolueno (TNT), iones de cesio y DDT (54200, 90100 y 9030 μg/kg) (Tabagari et al., 2019).

Fitorremediación asistida: casos de estudio

Puesto que la contaminación de los suelos agrícolas con DDT va acompañada de elementos potencialmente tóxicos, representa un riesgo mayor para la seguridad alimentaria y para la salud humana, por lo que la fitorremediación asistida por microorganismos es una opción para recuperar suelos contaminados. El uso de plantas hiperacumuladoras de metales (Sedum alfredii Hance) inoculadas con Sphingobacterium sp. cepa D-6 para la fitorremediación de un suelo contaminado con DDT y Cd, demuestra que la vida media de degradación del DDT (346.5 días) disminuye hasta 68% en los tratamientos con la cepa D-6 (Fang et al., 2012). La inoculación de la bacteria Sphingobacterium sp. cepa D-6 también disminuyó la absorción del DDT, e incrementó la acumulación de Cd en la planta, disminuyendo el contenido de Cd en el suelo (hasta 58%). Lo anterior podría deberse a que la cepa D-6 tiene la capacidad de utilizar el DDT como fuente de carbono y energía, lo que le permitió proliferar sustancialmente e incrementar la biodisponibilidad del Cd. Algunos estudios encuentran que los microorganismos pueden modificar la biodisponibilidad de los metales pesados (por inmovilización o solubilización) mediante la acidificación del ambiente, lo que cambia la especiación de los metales.

La inoculación de microorganismos en sitios contaminados también puede modificar/estimular las poblaciones microbianas que pudieran contribuir a la degradación de compuestos como el DDT, lo que se puede medir a través del índice Simpson y la tasa de respiración en el suelo (Fang et al., 2012). Lo anterior podría ser resultado de la combinación o acoplamiento de las actividades enzimáticas de la planta y los microorganismos inoculados y nativos, provocando un efecto sinérgico que incrementa la biodegradación del DDT.

La fitorremediación también puede ser asistida por compuestos químicos que promueven la disponibilidad de los contaminantes, lo que ofrece una estrategia para mejorar la recuperación de suelos contaminados. En suelos contaminados con DDT y DDE (101.3 y 381.4 ng/g, respectivamente) en los que se plantó Salix sp., y con la adición de Tween 80 más ácido oxálico incrementó la desorción de los contaminantes (Mitton, Gonzalez, Peña & Miglioranza, 2012), relacionando la reacción con el aumento del carbono orgánico cuantificado. Las plantas de Salix sp. acumulan DDT y DDE de manera natural, y esta capacidad mejora con la adición de ácido oxálico, lo que se refleja en el incremento de los factores de traslocación para ambos compuestos.

Por otra parte, Rissato et al. (2015) proponen a R. communis, para su uso en la fitorremediación de suelos contaminados con DDT, hexaclorociclohexano, heptaclor, aldrín y otros POP, al encontrar que cuando aumenta la hidrofobicidad de los compuestos y su interacción con la matriz del suelo, la tendencia de los compuestos a concentrarse en el tejido radical es mayor. Además, sembrar plantas en sitios contaminados modifica la microbiota del suelo (Rissato et al., 2015), generando una bioestimulación de microorganismos degradadores de contaminantes. Al respecto, Sun et al. (2015) observaron que la introducción de plantas de Orychophragmus violaceus en sedimentos contaminados con plaguicidas incrementa la degradación del hexaclorociclohexano (HCH) hasta en un 81.2%, y la degradación de DDT hasta en un 85.4%, en cuanto al mesocosmos. Además, la composición, estructura y diversidad de las comunidades microbianas se modificaron en función de la remediación, encontrando una correlación entre la abundancia del gen linA y la remoción del HCH, de igual manera entre la degradación de la relación HCH/DDT y la abundancia de ensamblajes de Gammaproteobacterias y Flavobacterias. Lo anterior ofrece información sobre la ecología microbiana y la modificación de los patrones entre planta-microorganismo para nuevas estrategias de biorremediación que pueden ser aplicados in situ.

La bioacumulación del DDT y sus metabolitos en los productos de la cadena alimentaria ha ayudado a proponer plantas como Cucurbita pepo ssp. pepo, para la fitorremediación de suelos contaminados. El uso de bacterias endófitas asociadas a estas plantas puede tener un papel importante en los procesos de remediación. Eevers et al. (2016) demostraron que la abundancia de bacterias totales y de bacterias endófitas cultivables se modifica en presencia del DDE. Los géneros Stenotrophomonas sp. y Sphingomonas sp. aumentan en cultivos de C. pepo, mientras que las bacterias del género Pseudomonas sp. disminuyen su abundancia en presencia del contaminante. Lo anterior da la pauta para utilizar bacterias endófitas en la fitorremediación asistida. La asociación de Festuca arundinacea y Lolium perenne con Pseudomonas sp. cepa BS productora de biosurfactantes incrementó la biodisponibilidad del DDT, provocando la disminución del contaminante (de 59.4 hasta 69.0%). Además, esta asociación modificó la comunidad microbiana favoreciendo a Proteobacterias, Acidobacterias y Actinobacterias (Wang et al., 2017), este es un ejemplo de que la fitorremediación asistida por microorganismos tiene como consecuencia la bioaumentación de microorganismos con características que favorecen la degradación, en este caso del DDT. Por otro lado, el aprovechamiento de Stenotrophomonas sp. cepa DXZ9 y L. perenne garantiza hasta el 81% de la remoción de DDT y el 55% de DDE. El DDT es declorado mediante una reducción a DDD, y deshidroclorado a DDE en el suelo (Xie, Zhu & Wang, 2018).

La adición de oligosacáridos cíclicos como la hidroxipropilb-ciclodextrina (HPbCD) a gramíneas nativas (Schizachyrium scoparium y Panicum virgatum) de sitios contaminados con DDT, promueve la fitoextracción de este insecticida al incrementar la solubilidad del compuesto (Dahmer, Rutter & Zeeb, 2018). No obstante, la utilización de cualquier compuesto químico para favorecer la solubilidad del DDT debe también considerar la posibilidad de aumentar la lixiviación del contaminante y provocar con ello, la contaminación de cuerpos de agua subterráneos.

Uno de los metabolitos más abundantes y recalcitrantes del DDT es el DDE que se encuentra muy presente en los suelos (149.65 µg/kg) y en cuerpos de agua. Las plantas de Cucurbita pepo ssp. pepo han demostrado tener la capacidad de acumular DDE y han sido propuestas para la fitorremediación de suelos contaminados. La inoculación de estas plantas con las cepas Sphingomonas taxi UH1, Methylobacterium radiotolerans UH1, Enterobacter aerogenes UH1 (bacterias endófitas promotoras del crecimiento vegetal) o el consorcio bacteriano, no mostraron un efecto sobre la acumulación del metabolito del DDT en las plantas; sin embargo, la inoculación de S. taxi UH1, M. radiotolerans UH1 o el consorcio incrementó el peso seco vegetal. Cabe destacar que la cantidad del metabolito del DDT acumulada por C. pepo durante la etapa de crecimiento incrementó significativamente con la inoculación del consorcio bacteriano (Eevers et al., 2018).

La mayoría de los sitios estudiados, en los documentos científicos revisados, excedieron las concentraciones de DDT permisibles por los sectores que regulan los parámetros del contaminante (Tabla III), lo que indica una alta persistencia de éste y un reciente uso del compuesto. Como se puede observar (Tabla III), en los últimos diez años, en México aún no se consideraba la fitorremediación para la limpieza de los suelos contaminados con DDT, por lo que resulta importante comenzar a incursionar en la investigación sobre el tema y proveer a la comunidad de una estrategia para recuperar los sitios contaminados con este compuesto, que se sigue utilizando, como se mencionó, de manera clandestina.

Tabla III

Reportes de diferentes estudios de las concentraciones y metabolitos del DDT y metales pesados.

Compuestos Concentración
(μg/kg)
Matriz Tiempo del
tratamiento (días)
Remoción
(%)
Sitios de muestreo Referencias
bibliográficas
Fitorremediación
∑DDT 1,730 Suelo 42 ++ Kittigazu, Ártico Canadiense Whitfield Åslund et al., 2010
∑DDT 1,100 Suelo 45 ++ Kittigazu, Ártico Canadiense Lunney et al., 2010
∑DDT 14.74 Sedimento + ~51 Estuario del río Duero, Portugal Carvalho et al., 2011
∑DDT Cd 2,050
3,220
Suelo 60 ++ Cixi, Provincia de Zhejiang, China Huang et al., 2011
DDT DDE 4,187
1,869
Suelo 180 ++ Karasai, Kazajstán Nurzhanova et al., 2013
∑DDT 2,800 - 631,300 Suelo + ++ Amman Garh, Pakistán Younas et al., 2013
DDT DDE 63.5
455.3
Suelo 15 y 60 ++ Villa Regina, Cuenca del Río Negro, Argentina Mitton et al., 2014; Mitton et al., 2016; Mitton et al., 2018
DDT 0.192 - 5,083 Suelo + ++ Leamington Ontario, Canadá Paul et al., 2015
DDT 10 Biomasa de plantas 60 ~95 Cultivo in vitro de Almeida et al., 2018
DDT TNT Iones de cesio 10,000
22,500-56,000
100,000
Agua* 7 90 Georgia, E. U. Tabagari et al., 2019
∑DDT Fe Cu Cd Pb Cr 630-7,100
7,600-308,200
1,800-19,100
1-2,100
13,000-54,400
17,600-48,800
Biomasa de plantas medicinales,
crecidas en suelo
+ ++ Mercado local de Lucknow, U.P., India Kumar et al., 2018
Fitorremediación asistida
∑DDT Cd 350
300
Suelo 30, 60, 90,
150 y 210
60-95 Cixi, Provincia de Zhejiang, China Fang et al., 2012
DDT DDE DDD 101.3
381.4
0.4
Suelo 40 60-90 Villa Regina, Cuenca del Río Negro, Argentina Mitton et al., 2012
∑DDT 1,000-2,000 Suelo* 66 25-70 Bauru, Sao Paulo, Brasil Rissato et al., 2015
∑DDT 19,700 Sedimentos 30, 45, 60,
75 y 90
85.4 Río Yangtze, Wuhan, China Sun et al., 2015
DDE 100,000 Vermiculita* 21 ~90 Semillas de Johnny’s, Winslow, ME, E.U. Eevers et al. 2016
∑DDT 1,417 Suelo 100 65.9 Provincia de Henan, China Wang et al., 2017
∑DDT 31,000 Suelo 91 55 Parque Nacional Pelee, Leamington, Ontario, Canadá Dahmer et al., 2018
DDT DDE 2,230
1,260
Suelo 210 81 55 Campus Sur, Universidad Agrícola de Shandong, Taiwan, China Xie et al., 2018
DDE 149.65 Suelo 100 ~100 Lockwood Farm, Connecticut Estación Experimental de Agricultura USA Eevers et al., 2018

[i] ∑DDT= 4,4’-DDT, 2,4’-DDT, 4,4’-DDD, 2,4’-DDD, 4,4’-DDE, 2,4’-DD. Límites máximos permisibles WHO (2007): ∑DDT=100; Fe=20,000; Cu=150,000; Cd=300; Pb=10,000; Cr=2,000 μg/kg. Límites máximos permisibles Romero, Cortinas & Gutiérrez (2009): ∑DDT= 140 μg/kg. *Contaminación artificial.+ Tiempo no especificado por ser plantas nativas, cosechadas para determinar la acumulación de DDT en los tejidos. ++ Limitados a reportar lo acumulado en las plantas

Para limpiar un suelo contaminado se deben de considerar varios factores entre los que se incluyen: la concentración del contaminante, el tiempo que tiene contaminado el sitio; las características del suelo y las interacciones que existen entre el suelo y el contaminante; la toxicidad del contaminante, así como la capacidad de las especies vegetales para removerlos o degradarlos, por todo esto en los estudios de fitorremediación los tiempos de experimentación varían (Tabla III) (Mitton et al., 2014; Chattopadhyay & Chattopadhyay, 2015). Sin embargo, la fitorremediación ofrece la ventaja de ser económica y rápida, a diferencia de estrategias en las que se utilizan productos químicos, que modifican drásticamente las propiedades del suelo dejándolo infértil para su reutilización con fines de cultivo (Chattopadhyay & Chattopadhyay, 2015). Al acumular las plantas los compuestos tanto en raíces como en tallos, es importante analizar los tejidos vegetales, con la finalidad de saber cómo se les utilizará en la fitorremediación.

Conclusiones y perspectivas

Las concentraciones de DDT en los sitios donde se evaluó la fitorremediación son muy variables y exceden los límites permisibles por los sectores de salud de cada región, los artículos científicos demuestran que la fitorremediación es una tecnología que se puede utilizar como estrategia para recuperar suelos y aguas contaminadas con DDT y metales pesados. Existen diferentes plantas con capacidad fitorremediadora, destacando plantas comestibles como calabaza, tomate, soya, calabacín, otras como gramíneas, plantas de ornato, algas, árboles, y plantas consideradas medicinales. Todas estas plantas tienen la capacidad de acumular el DDT en tallos y en raíces. El éxito de la fitorremediación depende de factores como las condiciones ambientales, la concentración de los contaminantes, las plantas seleccionadas y el tipo de contaminante, por lo que es necesario realizar un análisis detallado del sitio antes de la implementación de la fitorremediación.

La fitorremediación asistida por microorganismos para sitios contaminados con DDT mejora significativamente la remoción del mismo y de los metales pesados, por lo que su uso incrementaría el éxito en la restauración de suelos contaminados que podrían ser utilizados nuevamente y de manera segura en la agricultura.

Durante los últimos diez años en México no se han considerado los estudios de fitorremediación para la limpieza de los suelos contaminados con DDT, por lo que resulta importante continuarlos para ofrecer a las comunidades una estrategia económica con la recuperación de los sitios contaminados con este compuesto, que se sigue utilizando de manera clandestina en el país.

La gran aceptación del DDT hace que se siga utilizando en la agricultura y de forma regulada por el sector salud para el control de vectores transmisores de enfermedades como malaria, paludismo y dengue. Sin embargo, existen otras alternativas para el control de estos vectores, como son los piretroides, compuestos que han tenido gran aceptación para su uso, aunque también representan un riesgo potencial para la salud humana, por lo que es necesario, evaluar su toxicidad y persistencia en los sistemas donde se aplican, para evitar daños como los que causa el DDT.

Conflicto de intereses

Los autores declaramos que no existe conflicto de intereses.

Agradecimientos

Caliope Mendarte-Alquisira agradece al CONACYT el apoyo otorgado durante la estancia posdoctoral en la que se desarrolló la escritura de la presente revisión y a los revisores sus valiosos comentarios para mejorar el manuscrito.

Referencias

1 

Al-Baldawi, I.A., Abdullah, S.R.S., Anuar, N., Suja, F. & Mushrifah, I. (2015). Phytodegradation of total petroleum hydrocarbon (TPH) in diesel-contaminated water using Scirpus grossus. Ecological Engineering, 74, 463-473. https://doi.org/10.1016/j.ecoleng.2014.11.007

I.A. Al-Baldawi S.R.S. Abdullah N. Anuar F. Suja I. Mushrifah 2015Phytodegradation of total petroleum hydrocarbon (TPH) in diesel-contaminated water using Scirpus grossusEcological Engineering7446347310.1016/j.ecoleng.2014.11.007

2 

Arrebola, J.P., Fernández, M.F., Olea, N., Ramos, R. & Martin-Olmedo, P. (2013). Human exposure to p,p’dichlorodiphenyldichloroethylene (p,p’-DDE) in urban and semi-rural areas in southeast Spain: A gender perspective. Science of the Total Environment, 458-460, 209-216. http:// dx.doi.org/10.1016/j.scitotenv.2013.04.001

J.P. Arrebola M.F. Fernández N. Olea R. Ramos P. Martin-Olmedo 2013Human exposure to p,p’dichlorodiphenyldichloroethylene (p,p’-DDE) in urban and semi-rural areas in southeast Spain: A gender perspectiveScience of the Total Environment10.1016/j.scitotenv.2013.04.001

3 

Bornman, R., Jager, C., Worku, Z., Farias, P. & Reif, S. (2010). DDT and urogenital malformations in newborn boys in a malarial area. BJU International, 106(3), 405-411. https://doi.org/10.1111/j.1464-410X.2009.09003.x

R. Bornman C. Jager Z. Worku P. Farias S. Reif 2010DDT and urogenital malformations in newborn boys in a malarial areaBJU International106340541110.1111/j.1464-410X.2009.09003.x

4 

Carvalho, P.N., Rodrigues, P.N.R., Evangelista, R., Basto, M.C.P. & Vasconcelos, M.S.D. (2011). Can salt marsh plants influence levels and distribution of DDTs in estuarine areas? Estuarine Coastal and Shelf Science, 93(4), 415-419. https://doi.org/10.1016/j.ecss.2011.05.008

P.N. Carvalho P.N.R. Rodrigues R. Evangelista M.C.P. Basto M.S.D. Vasconcelos 2011Can salt marsh plants influence levels and distribution of DDTs in estuarine areas?Estuarine Coastal and Shelf Science93441541910.1016/j.ecss.2011.05.008

5 

Chávez-Almazán, L.A., Díaz-Ortiz, J.A., Saldarriafa-Noreña, H.A., Dávila-Vázquez, G., Santiago-Moreno, A., RosasAcevedo, J.L., Sampedro-Rosas, M.L., López-Silva, S. & Waliszewski, S.M. (2018). Análisis regional de la contaminación por pesticidas organoclorados en la leche humana en Guerrero, México. Revista Internacional de Contaminación Ambiental, 34(2), 225-235. https://doi.org/10.20937/RICA.2018.34.02.04

L.A. Chávez-Almazán J.A. Díaz-Ortiz H.A. Saldarriafa-Noreña G. Dávila-Vázquez A. Santiago-Moreno J.L. RosasAcevedo M.L. Sampedro-Rosas S. López-Silva S.M. Waliszewski 2018Análisis regional de la contaminación por pesticidas organoclorados en la leche humana en Guerrero, MéxicoRevista Internacional de Contaminación Ambiental34222523510.20937/RICA.2018.34.02.04

6 

Chattopadhyay, S. & Chattopadhyay, D. (2015). Remediation of DDT and its metabolites in contaminated sediment. Current Pollution Reports, 1, 248-264. https://doi.org/10.1007/s40726-015-0023-z

S. Chattopadhyay D. Chattopadhyay 2015Remediation of DDT and its metabolites in contaminated sedimentCurrent Pollution Reports124826410.1007/s40726-015-0023-z

7 

Chlebek, D. & Hupert-Kocurek, K. (2019). Endophytic bacteria in the phytodegradation of persistent organic pollutants. Postepy Mikrobiologii, 58(1), 70-79. https://doi.org/10.21307/PM-2019.58.1.070

D. Chlebek K. Hupert-Kocurek 2019Endophytic bacteria in the phytodegradation of persistent organic pollutantsPostepy Mikrobiologii581707910.21307/PM-2019.58.1.070

8 

Cohn, B.A., Cirillo, P.M. & Terry, M.B. (2019). DDT and breast cancer: Prospective study of induction time and susceptibility windows. Journal of the National Cancer Institute, 111(8), djy198. https://doi.org/10.1093/jnci/djy198

B.A. Cohn P.M. Cirillo M.B. Terry 2019DDT and breast cancer: Prospective study of induction time and susceptibility windowsJournal of the National Cancer Institute111810.1093/jnci/djy198

9 

Cunningham, S.D., Berti, W.R. & Huang, J.W. (1995). Phytoremediation of contaminated soils. Environmental Biotechnology, 13(9), 393-397. https://doi.org/10.1016/S0167-7799(00)88987-8

S.D. Cunningham W.R. Berti J.W. Huang 1995Phytoremediation of contaminated soilsEnvironmental Biotechnology13939339710.1016/S0167-7799(00)88987-8

10 

Cupul-Uicab, L.A., Bornman, R., Archer, J.I., Kudumu, M.O., Travlos, G.S., Wilson, R.E. & Whitworth, K.W. (2020). Exposure to DDT from indoor residual spraying and biomarkers of inflammation among reproductive-aged women from South Africa. Environmental Research. 191, 110088. https://doi.org/10.1016/j.envres.2020.110088

L.A. Cupul-Uicab R. Bornman J.I. Archer M.O. Kudumu G.S. Travlos R.E. Wilson K.W. Whitworth 2020Exposure to DDT from indoor residual spraying and biomarkers of inflammation among reproductive-aged women from South AfricaEnvironmental Research19111008810.1016/j.envres.2020.110088

11 

Dahmer, C.P., Rutter, A. & Zeeb, B. (2018). The fate of DDT in soil treated with hydroxypropyl-β-cyclodextrin (HPβCD). International Journal of Phytoremediation, 20(6), 523-4529. https://doi.org/10.1080/15226514.2017.1393389

C.P. Dahmer A. Rutter B. Zeeb 2018The fate of DDT in soil treated with hydroxypropyl-β-cyclodextrin (HPβCD)International Journal of Phytoremediation206523452910.1080/15226514.2017.1393389

12 

de Almeida, M.V., Rissato, S.R., Galhiane, M.S., Fernandes, J.R., Lodi, P.C. & de Campos, M.C. (2018). In vitro phytoremediation of persistent organic pollutants by Helianthus annuus L. plants. Quimica Nova, 41(3), 251-257. http://dx.doi.org/10.21577/0100-4042.20170177

M.V. de Almeida S.R. Rissato M.S. Galhiane J.R. Fernandes P.C. Lodi M.C. de Campos 2018In vitro phytoremediation of persistent organic pollutants by Helianthus annuus L. plantsQuimica Nova41325125710.21577/0100-4042.20170177

13 

De la Rosa-Pérez, D.A., Teutli-León, M.M.M. & RamírezIslas, M.E. (2007). Electrorremediación de suelos contaminados, una revisión técnica para su aplicación en campo. Revista Internacional de Contaminación Ambiental , 23(3), 129-138. http://www.scielo.org.mx/pdf/rica/v23n3/v23n3a3.pdf

D.A. De la Rosa-Pérez M.M.M. Teutli-León M.E. RamírezIslas 2007Electrorremediación de suelos contaminados, una revisión técnica para su aplicación en campoRevista Internacional de Contaminación Ambiental233129138http://www.scielo.org.mx/pdf/rica/v23n3/v23n3a3.pdf

14 

Díaz-Barriga, M.F., Trejo-Acevedo, A., Betanzos, A.F., Espinosa-Reyes, G., Alegría-Torres, J.A. & Pérez, M.I.N. (2012). Assessment of DDT and DDE levels in soil, dust, and blood samples from Chihuahua, Mexico. Archives of Environmental Contamination and Toxicology, 62(2), 351-358. http://doi.org/10.1007/s00244-011-9700-0

M.F. Díaz-Barriga A. Trejo-Acevedo A.F. Betanzos G. Espinosa-Reyes J.A. Alegría-Torres M.I.N. Pérez 2012Assessment of DDT and DDE levels in soil, dust, and blood samples from Chihuahua, MexicoArchives of Environmental Contamination and Toxicology62235135810.1007/s00244-011-9700-0

15 

Eevers, N., Hawthorne, J.R., White, J.C., Vangronsveld, J. & Weyens, N. (2016). Exposure of Cucurbita pepo to DDE-contamination alters the endophytic community: A cultivation dependent vs a cultivation independent approach. Environmental Pollution, 209, 147-154. http://dx.doi.org/10.1016/j.envpol.2015.11.038

N. Eevers J.R. Hawthorne J.C. White J. Vangronsveld N. Weyens 2016Exposure of Cucurbita pepo to DDE-contamination alters the endophytic community: A cultivation dependent vs a cultivation independent approachEnvironmental Pollution20914715410.1016/j.envpol.2015.11.038

16 

Eevers, N., Hawthorne, J.R., White, J.C., Vangronsveld, J. & Weyens, N. (2018). Endophyte-enhanced phytoremediation of DDE-contaminated using Cucurbita pepo: A field trial. International Journal of Phytoremediation , 20(4), 301-310. https://doi.org/10.1080/15226514.2017.1377150

N. Eevers J.R. Hawthorne J.C. White J. Vangronsveld N. Weyens 2018Endophyte-enhanced phytoremediation of DDE-contaminated using Cucurbita pepo: A field trialInternational Journal of Phytoremediation20430131010.1080/15226514.2017.1377150

17 

Fang, H., Zhou, W., Cao, Z., Tang, F., Wang, D., Liu, K., Wu, X., Yang, X., Sun, Y. & Yu, Y. (2012). Combined remediation of DDT congeners and cadmium in soil by Sphingobacterium sp. D-6 and Sedum alfredii Hance. Journal of Environmental Sciences, 24(6), 1036-1046. https://doi.org/10.1016/S1001-0742(11)60895-4

H. Fang W. Zhou Z. Cao F. Tang D. Wang K. Liu X. Wu X. Yang Y. Sun Y. Yu 2012Combined remediation of DDT congeners and cadmium in soil by Sphingobacterium sp. D-6 and Sedum alfredii HanceJournal of Environmental Sciences2461036104610.1016/S1001-0742(11)60895-4

18 

Farraji, H., Zaman, N.Q., Tajuddin, R.M. & Faraji, H. (2016). Advantages and disadvantages of phytoremediation: A concise review. International Journal of Environmental Science and Technology, 2, 69-75. https://www.researchgate.net/publication/306543535_Advantages_and_disadvantages_of_phytoremediation_A_concise_ review

H. Farraji N.Q. Zaman R.M. Tajuddin H. Faraji 2016Advantages and disadvantages of phytoremediation: A concise reviewInternational Journal of Environmental Science and Technology26975https://www.researchgate.net/publication/306543535_Advantages_and_disadvantages_of_phytoremediation_A_concise_ review

19 

Fernícola, N.A.G.G. (1985). Toxicidad de los insecticidas organoclorados. Boletín de la Oficina Sanitaria Panamericana. 98(1), 10-20. https://iris.paho.org/bitstream/handle/10665.2/16966/v98n1p10.pdf?sequence=1&isAllowed=y

N.A.G.G. Fernícola 1985Toxicidad de los insecticidas organocloradosBoletín de la Oficina Sanitaria Panamericana9811020https://iris.paho.org/bitstream/handle/10665.2/16966/v98n1p10.pdf?sequence=1&isAllowed=y

20 

Fiedler, H. (2007). National PCDD/PCDF release inventories under the Stockholm Convention on persistent organic pollutants. Chemosphere, 67(9), 96-108. https://doi.org/10.1016/j.chemosphere.2006.05.093

H. Fiedler 2007National PCDD/PCDF release inventories under the Stockholm Convention on persistent organic pollutantsChemosphere6799610810.1016/j.chemosphere.2006.05.093

21 

Gamboa, F.N. (2014). DDT, una revisión histórica. Revista de Química PUCP, 28(1), 10-13. http://revistas.pucp.edu.pe/index.php/quimica/article/view/10826/11327

F.N. Gamboa 2014DDT, una revisión históricaRevista de Química PUCP2811013http://revistas.pucp.edu.pe/index.php/quimica/article/view/10826/11327

22 

García-de la Parra, L.M., Cervantes-Mojica, L.J., GonzálezValdivia, C., Martínez-Cordero, F.J., Aguilar-Zárate, G., Bastidas-Bastidas, P. & Betancourt-Lozano, M. (2012). Distribution of Pesticides and PCBs in Sediments of Agricultural Drains in the Culiacan Valley, Sinaloa, Mexico. Archives of Environmental Contamination and Toxicology . 63(3), 323-36 http://doi.org/10.1007/s00244-012-9780-5

L.M. García-de la Parra L.J. Cervantes-Mojica C. GonzálezValdivia F.J. Martínez-Cordero G. Aguilar-Zárate P. Bastidas-Bastidas M. Betancourt-Lozano 2012Distribution of Pesticides and PCBs in Sediments of Agricultural Drains in the Culiacan Valley, Sinaloa, MexicoArchives of Environmental Contamination and Toxicology63332333610.1007/s00244-012-9780-5

23 

Genthe, B., LeRoux, W.J, Schachtschneider, K., Oberholster, P.J., Aneck-Hahn, N.H. & Chamier, J. (2013). Health risk implications from simultaneous exposure to multiple environmental contaminants. Ecotoxicology and Environmental Safety, 93, 171-179. http://dx.doi.org/10.1016/j.ecoenv.2013.03.032

B. Genthe W.J LeRoux K. Schachtschneider P.J. Oberholster N.H. Aneck-Hahn J. Chamier 2013Health risk implications from simultaneous exposure to multiple environmental contaminantsEcotoxicology and Environmental Safety9317117910.1016/j.ecoenv.2013.03.032

24 

Giácoman-Vallejos, G., Lizarraga-Castro, I., Ponce-Caballero, C., González-Sánchez, A. & Hernández-Núñez, E. (2018). Presence of DDT and lindane in a karstic groundwater aquifer in Yucatan, Mexico. Groundwater Monitoring & Remediation, 38(2), 68-78. https://doi.org/10.1111/gwmr.12267

G. Giácoman-Vallejos I. Lizarraga-Castro C. Ponce-Caballero A. González-Sánchez E. Hernández-Núñez 2018Presence of DDT and lindane in a karstic groundwater aquifer in Yucatan, MexicoGroundwater Monitoring & Remediation382687810.1111/gwmr.12267

25 

Glick, B.R. (2010). Using soil bacteria to facilitate phytoremediation. Biotechnology Advances, 28(3), 367-374. https://doi.org/10.1016/j.biotechadv.2010.02.001

B.R. Glick 2010Using soil bacteria to facilitate phytoremediationBiotechnology Advances28336737410.1016/j.biotechadv.2010.02.001

26 

Gyalpo, T., Fritsche, L., Bouwman, H., Bornman, R., Scheringer, M. & Hungerbühñler, K. (2012). Estimation of human body concentrations of DDT from indoor residual spraying for malaria control. Environmental Pollution, 169, 234-241. https://doi.org/10.1016/j.envpol.2012.04.032

T. Gyalpo L. Fritsche H. Bouwman R. Bornman M. Scheringer K. Hungerbühñler 2012Estimation of human body concentrations of DDT from indoor residual spraying for malaria controlEnvironmental Pollution16923424110.1016/j.envpol.2012.04.032

27 

Hancock, P.A, Wiebea, A., Gleave, K.A., Bhatt, S., Cameron, E., Trett, A., Weetman, D., Smithd, D.L., Hemingwa, J., Coleman, M., Gething, P.W. & Moyes, C.L. (2018). Associated patterns of insecticide resistance in field populations of malaria vectors across Africa. Proceedings of the National Academy of Sciences, 115, 5938-5943. http://www.pnas.org/cgi/doi/10.1073/pnas.1801826115

P.A Hancock A. Wiebea K.A. Gleave S. Bhatt E. Cameron A. Trett D. Weetman D.L. Smithd J. Hemingwa M. Coleman P.W. Gething C.L. Moyes 2018Associated patterns of insecticide resistance in field populations of malaria vectors across AfricaProceedings of the National Academy of Sciences11559385943http://www.pnas.org/cgi/doi/10.1073/pnas.1801826115

28 

He, Y., Langenhoff, A.A.M., Sutton, N.B., Rijnaarts, H.H.M., Blokland, M.H., Chen, F., Huber, C. & Schröder, P. (2017). Metabolism of ibuprofen by Phragmites australis: Uptake and phytodegradation. Environmental Science & Technology, 51(8), 4576-4584. https://doi.org/10.1021/acs.est.7b00458

Y. He A.A.M. Langenhoff N.B. Sutton H.H.M. Rijnaarts M.H. Blokland F. Chen C. Huber P. Schröder 2017Metabolism of ibuprofen by Phragmites australis: Uptake and phytodegradationEnvironmental Science & Technology5184576458410.1021/acs.est.7b00458

29 

Huang, H., Yu, N., Wang, L., Gupta, D.K., He, Z., Wang, K., Zhu, Z., Yan, X., Li, T. & Yang, X. (2011). The phytoremediation potential of bioenergy crop Ricinus communis for DDTs and cadmio co-contaminated soil. Bioresource Technology, 102(23), 11034-11038. https://doi.org/10.1016/j.biortech.2011.09.067

H. Huang N. Yu L. Wang D.K. Gupta Z. He K. Wang Z. Zhu X. Yan T. Li X. Yang 2011The phytoremediation potential of bioenergy crop Ricinus communis for DDTs and cadmio co-contaminated soilBioresource Technology10223110341103810.1016/j.biortech.2011.09.067

30 

Ignatius, A., Arunbabu, V., Neethu, J. & Ramasam, E.V. (2014). Rhizofiltration of lead using aromatic medicinal plant Plectranthus amboinicus cultured in a hydroponic nutrient film technique (NFT) system. Environmental Science and Pollution Research, 21(22), 13007-13016. https://doi.org/10.1007/s11356-014-3204-1

A. Ignatius V. Arunbabu J. Neethu E.V. Ramasam 2014Rhizofiltration of lead using aromatic medicinal plant Plectranthus amboinicus cultured in a hydroponic nutrient film technique (NFT) systemEnvironmental Science and Pollution Research2122130071301610.1007/s11356-014-3204-1

31 

Kenneth Barbalace. (1995-2019). Chemical DatabaseDDT. EnvironmentalChemistry.com. https://EnvironmentalChemistry.com/yogi/chemicals/cn/DDT.html (Consultado Noviembre 12, 2019).

Kenneth Barbalace 1995Chemical DatabaseDDTEnvironmentalChemistry.com https://EnvironmentalChemistry.com/yogi/chemicals/cn/DDT.html Noviembre 12, 2019

32 

Kong, Z. & Glick, B.R. (2017). The Role of Plant GrowthPromoting Bacteria in Metal Phytoremediation. Chapter in Advances in Microbial Physiology. Advances in Microbial Physiology, 71, 97-132. http://dx.doi.org/10.1016/bs.ampbs.2017.04.001

Z. Kong B.R. Glick 2017The Role of Plant GrowthPromoting Bacteria in Metal Phytoremediation. Chapter in Advances in Microbial PhysiologyAdvances in Microbial Physiology719713210.1016/bs.ampbs.2017.04.001

33 

Kucher, S., Ricking, M. & Schwarzbauer, J. (2019). The Effect of Environmental Processes on the Isomeric Composition of DDT-related Compounds. Soil and Sediment Contamination: An International Journal, 28(3), 1-16. https://doi.org/10.1080/15320383.2018.1561649

S. Kucher M. Ricking J. Schwarzbauer 2019The Effect of Environmental Processes on the Isomeric Composition of DDT-related CompoundsSoil and Sediment Contamination: An International Journal28311610.1080/15320383.2018.1561649

34 

Kumar, N., Kulsoom, M., Shukla, V., Kumar, D., Priyanka Kumar, S., Tiwari, J. & Dwivedi, N. (2018). Profiling of heavy metal and pesticide residues in medicinal plants. Environmental Science and Pollution Research, 25(29), 29505-29510 https://doi.org/10.1007/s11356-018-2993-z

N. Kumar M. Kulsoom V. Shukla D. Kumar S. Priyanka Kumar J. Tiwari N. Dwivedi 2018Profiling of heavy metal and pesticide residues in medicinal plantsEnvironmental Science and Pollution Research2529295052951010.1007/s11356-018-2993-z

35 

Leal, S.S.D., Valenzuela, A.I., Gutiérrez, C.M. de L., Bermúdez, A.M. del C., García, H.J., Aldana, M.M.L., Grajeda, C.P., Silveira, G.M.I., Meza, M.M.M., Palma, D.S.A., Leyva, G.G.N., Camarena, G.B.O. & Valenzuela, N.C.P. (2014). Residuos de pesticidas en suelos agrícolas. Terra Latinoamericana, 32(1), 1-11. https://www.terralatinoamericana.org.mx/index.php/terra/article/view/14/12

S.S.D. Leal A.I. Valenzuela C.M. de L. Gutiérrez A.M. del C. Bermúdez H.J. García M.M.L. Aldana C.P. Grajeda G.M.I. Silveira M.M.M. Meza D.S.A. Palma G.G.N. Leyva G.B.O. Camarena N.C.P. Valenzuela 2014Residuos de pesticidas en suelos agrícolasTerra Latinoamericana321111https://www.terralatinoamericana.org.mx/index.php/terra/article/view/14/12

36 

Lee, J.H. (2013). An overview of phytoremediation as a potentially promising technology for environmental pollution control. Biotechnology and Bioprocess Engineering, 18, 431-439. https://doi.org/10.1007/s12257-013-0193-8

J.H. Lee 2013An overview of phytoremediation as a potentially promising technology for environmental pollution controlBiotechnology and Bioprocess Engineering1843143910.1007/s12257-013-0193-8

37 

Lunney, A.I., Rutter, A. & Zeeb, B.A. (2010). Effect of organic matter additions on uptake of weathered DDT by Cucurbita pepo ssp. pepo cv. Howden. International Journal of Phytoremediation , 12(4), 404-417. https://doi.org/10.1080/15226510903051773

A.I. Lunney A. Rutter B.A. Zeeb 2010Effect of organic matter additions on uptake of weathered DDT by Cucurbita pepo ssp. pepo cv. HowdenInternational Journal of Phytoremediation12440441710.1080/15226510903051773

38 

Mahugija, J.A.M., Nambela, L. & Mmochi, A.J. (2017). Levels and distribution of pesticide residues in soil and sediments in Eastern Lake Tanganyika environs. International Journal of Biological Sciences, 11(5), 2537-2547. https://dx.doi.org/10.4314/ijbcs.v11i5.46

J.A.M. Mahugija L. Nambela A.J. Mmochi 2017Levels and distribution of pesticide residues in soil and sediments in Eastern Lake Tanganyika environsInternational Journal of Biological Sciences1152537254710.4314/ijbcs.v11i5.46

39 

Martínez-Salinas, R.I., Díaz-Barriga, F., Batres-Esquivel, L.E. & Pérez-Maldonado, I.N. (2011). Assessment of the levels of DDT and its Metabolites in soil and dust Samples from Chiapas, Mexico. Bulletin of Environmental Contamination and Toxicology, 86, 33-37. http://doi.org/10.1007/s00128-010-0174-y

R.I. Martínez-Salinas F. Díaz-Barriga L.E. Batres-Esquivel I.N. Pérez-Maldonado 2011Assessment of the levels of DDT and its Metabolites in soil and dust Samples from Chiapas, MexicoBulletin of Environmental Contamination and Toxicology86333710.1007/s00128-010-0174-y

40 

Melo, D.C.A., de Souza, M.W., De Carvalho, F.P., Massenssini, A.M., da Silva, A.A., Ferreira, L.R. & Costa, M.D. (2017). Microbial activity of soil with sulfentrazone associated with phytoremediator species and inoculation with a bacterial consortium. Soil and Plant Nutrition, 72(2), 300-310. http://dx.doi.org/10.1590/1678-4499.203

D.C.A. Melo M.W. de Souza F.P. De Carvalho A.M. Massenssini A.A. da Silva L.R. Ferreira M.D. Costa 2017Microbial activity of soil with sulfentrazone associated with phytoremediator species and inoculation with a bacterial consortiumSoil and Plant Nutrition72230031010.1590/1678-4499.203

41 

Menn, J.J., Still, G.G. & Ruhr, R.J. (1977). Metabolism of insecticides and herbicides in higher plants. CRC Critical Reviews in Toxicology, 5(1), 1-21. https://doi.org/10.3109/10408447709101340

J.J. Menn G.G. Still R.J. Ruhr 1977Metabolism of insecticides and herbicides in higher plantsCRC Critical Reviews in Toxicology5112110.3109/10408447709101340

42 

Mitton, F.M., Gonzalez, M., Peña, A. & Miglioranza, K.S.B. (2012). Effects of amendments on soil availability and phytoremediation potential of aged p,p’-DDT. p,p’-DDE and p,p’-DDD residues by willow plants (Salix sp.). Journal of Hazardous Materials, 203-204, 62-68. https://doi.org/10.1016/j.jhazmat.2011.11.080

F.M. Mitton M. Gonzalez A. Peña K.S.B. Miglioranza 2012Effects of amendments on soil availability and phytoremediation potential of aged p,p’-DDT. p,p’-DDE and p,p’-DDD residues by willow plants (Salix sp.)Journal of Hazardous Materials203-204626810.1016/j.jhazmat.2011.11.080

43 

Mitton, F.M, Miglioranza, K.S.B., González, M., Shimabukuro, V.M. & Monserrat, J.M. (2014). Assessment of tolerance and efficiency of crop species in the phytoremediation of DDT polluted soils. Ecological Engineering , 71, 501-508. http://dx.doi.org/10.1016/j.ecoleng.2014.07.069

F.M Mitton K.S.B. Miglioranza M. González V.M. Shimabukuro J.M. Monserrat 2014Assessment of tolerance and efficiency of crop species in the phytoremediation of DDT polluted soilsEcological Engineering7150150810.1016/j.ecoleng.2014.07.069

44 

Mitton, F.M, Ribas, R.J.L., Gonzalez, M., Miglioranza, K.S.B. & Monserrat, J.M. (2016). Antioxidant responses in soybean and alfalfa plants grown in DDTs contaminated soils: useful variables for selecting plants for soil phytoremediation? Pesticide Biochemistry and Physiology, 130, 17-21. http://dx.doi.org/10.1016/j.pestbp.2015.12.005

F.M Mitton R.J.L. Ribas M. Gonzalez K.S.B. Miglioranza J.M. Monserrat 2016Antioxidant responses in soybean and alfalfa plants grown in DDTs contaminated soils: useful variables for selecting plants for soil phytoremediation?Pesticide Biochemistry and Physiology130172110.1016/j.pestbp.2015.12.005

45 

Mitton, F.M., Gonzalez, M., Monserrat, J.M. & Miglioranza, K.S.B. (2018). DDTs-induced antioxidant responses in plants and their influence on phytoremediation process. Ecotoxicology and Environmental Safety, 147, 141-156. http://dx.doi.org/10.1016/j.ecoenv.2017.08.037

F.M. Mitton M. Gonzalez J.M. Monserrat K.S.B. Miglioranza 2018DDTs-induced antioxidant responses in plants and their influence on phytoremediation processEcotoxicology and Environmental Safety14714115610.1016/j.ecoenv.2017.08.037

46 

Mochungong, P. & Zhu, J. (2015). DDTs, PCBs and PBDEs contamination in Africa, Latin America and South-southeast Asia-a review. AIMS Environmental Science, 2(2), 374-399. https://doi.org/10.3934/environsci.2015.2.374

P. Mochungong J. Zhu 2015DDTs, PCBs and PBDEs contamination in Africa, Latin America and South-southeast Asia-a reviewAIMS Environmental Science2237439910.3934/environsci.2015.2.374

47 

Munier, M., Ayoub, M., Suteau, V., Gourdin, L., Henrion, D., Reiter, E. & Rodien, P. (2021). In vitro effects of the endocrine disruptor p,p′DDT on human choriogonadotropin/ luteinizing hormone receptor signalling. Archives of Toxicology, 95(5), 1-11 https://doi.org/10.1007/s00204-021-03007-1

M. Munier M. Ayoub V. Suteau L. Gourdin D. Henrion E. Reiter P. Rodien 2021In vitro effects of the endocrine disruptor p,p′DDT on human choriogonadotropin/ luteinizing hormone receptor signallingArchives of Toxicology95511110.1007/s00204-021-03007-1

48 

Najeeb, U., Ahmad, W., Zia, M.H., Malik, Z. & Zhou, W. (2017). Enhancing the lead phytostabilization in wetland plant Juncus effusus L. through somaclonal manipulation and EDTA enrichment. Arabian Journal of Chemistry, 10(2), S3310-S3317. http://dx.doi.org/10.1016/j.arabjc.2014.01.009

U. Najeeb W. Ahmad M.H. Zia Z. Malik W. Zhou 2017Enhancing the lead phytostabilization in wetland plant Juncus effusus L. through somaclonal manipulation and EDTA enrichmentArabian Journal of Chemistry102S3310S331710.1016/j.arabjc.2014.01.009

49 

Nurzhanova, A., Kalugin, S. & Zhambakin, K. (2013). Obsolete pesticides and application of colonizing plant species for remediation of contaminated soil in Kazakhstan. Environmental Science and Pollution Research , 20, 2054-2063. https://doi.org/10.1007/s11356-012-1111-x

A. Nurzhanova S. Kalugin K. Zhambakin 2013Obsolete pesticides and application of colonizing plant species for remediation of contaminated soil in KazakhstanEnvironmental Science and Pollution Research202054206310.1007/s11356-012-1111-x

50 

Odewale, G.O., Sosan, M.B., Oyekunle, J.A.O. & Adeleye, A.O. (2021). Human health risk assessment of dichlorodiphenyltrichloroethane (DDT) and hexachlorocyclohexane (HCH) pesticide residues in fruits and vegetables in Nigeria. Environmental Science and Pollution Research . https://doi.org/10.1007/s11356-021-12747-7

G.O. Odewale M.B. Sosan J.A.O. Oyekunle A.O. Adeleye 2021Human health risk assessment of dichlorodiphenyltrichloroethane (DDT) and hexachlorocyclohexane (HCH) pesticide residues in fruits and vegetables in NigeriaEnvironmental Science and Pollution Research10.1007/s11356-021-12747-7

51 

Organización Mundial de la Salud. (2019). Pesticidas altamente peligrosos. https://www.who.int/ipcs/assessment/public_health/pesticides/es/ (Consultado Octubre 16, 2019).

Organización Mundial de la Salud 2019Pesticidas altamente peligrosos https://www.who.int/ipcs/assessment/public_health/pesticides/es/ Octubre 16, 2019

52 

Paul, S., Rutter, A. & Zeeb, B.A. (2015). Phytoextraction of DDT-contaminated soil at Point Pelee National Park, Leamington ON, using Cucurbita pepo cultivar Howden and native grass species. Journal of Environmental Quality, 44(4), 1201-1209. https://doi.org/10.2134/jeq2014.11.0465

S. Paul A. Rutter B.A. Zeeb 2015Phytoextraction of DDT-contaminated soil at Point Pelee National Park, Leamington ON, using Cucurbita pepo cultivar Howden and native grass speciesJournal of Environmental Quality4441201120910.2134/jeq2014.11.0465

53 

Peng, S., Kong, D., Li, L., Zou, C., Chen, F., Li, M., Cao, T., Yu, C., Song, J., Jia, W. & Peng, P. (2020). Distribution and sources of DDT and its metabolites in porewater and sediment from a typical tropical bay in the South China Sea. Environmental Pollution , 267, 115492. https://doi.org/10.1016/j.envpol.2020.115492

S. Peng D. Kong L. Li C. Zou F. Chen M. Li T. Cao C. Yu J. Song W. Jia P. Peng 2020Distribution and sources of DDT and its metabolites in porewater and sediment from a typical tropical bay in the South China SeaEnvironmental Pollution26711549210.1016/j.envpol.2020.115492

54 

Pérez-Maldonado, I.N., Trejo, A., Ruepert, C., Jovel, R.C., Méndez, M.P., Ferrari, M., Saballos-Sobalvarro, E., Alexander, C., Yáñez-Estrada, L., Lopez, D., Henao, S., Pinto, E. R. & Díaz-Barriga, F. (2010). Assessment of DDT levels in selected environmental media and biological samples from Mexico and Central America. Chemosphere, 78(10), 1244-1249. https://doi.org/10.1016/j.chemosphere.2009.12.040

I.N. Pérez-Maldonado A. Trejo C. Ruepert R.C. Jovel M.P. Méndez M. Ferrari E. Saballos-Sobalvarro C. Alexander L. Yáñez-Estrada D. Lopez S. Henao E. R. Pinto F. Díaz-Barriga 2010Assessment of DDT levels in selected environmental media and biological samples from Mexico and Central AmericaChemosphere78101244124910.1016/j.chemosphere.2009.12.040

55 

Pilon-Smits, E. (2005). Phytoremediation. Annual Review of Plant Biology, 56, 15-39. https://doi.org/10.1146/annurev.arplant.56.032604.144214

E. Pilon-Smits 2005PhytoremediationAnnual Review of Plant Biology56153910.1146/annurev.arplant.56.032604.144214

56 

Ponce-Vélez, G. & Botello, E.V. (2018). Plaguicidas organoclorados en organismos costeros y marinos de los litorales mexicanos: una revisión. Revista Internacional de Contaminación Ambiental (Especial sobre Contaminación y Toxicología por Plaguicidas II), 34, 81-98. https://doi.org/10.20937/RICA.2018.34.esp02.07

G. Ponce-Vélez E.V. Botello 2018Plaguicidas organoclorados en organismos costeros y marinos de los litorales mexicanos: una revisiónRevista Internacional de Contaminación Ambiental34819810.20937/RICA.2018.34.esp02.07

57 

Richardson, J.R., Roy, A., Shalat, S.L., Stein, R.T., Hossain, M.M., Buckley, B., Gearing, M., Levey, A. & German, D.C. (2014). Elevated serum pesticide levels and risk for Alzheimer disease. JAMA Neurology, 71(3), 284-290. https://doi.org/10.1001/jamaneurol.2013.6030

J.R. Richardson A. Roy S.L. Shalat R.T. Stein M.M. Hossain B. Buckley M. Gearing A. Levey D.C. German 2014Elevated serum pesticide levels and risk for Alzheimer diseaseJAMA Neurology71328429010.1001/jamaneurol.2013.6030

58 

Rissato, S.R., Galhiane, M.S., Fernandes, J.R., Gerenutti, M., Marques, G.H., Ribeiro, R. & de Almeida, M.V. (2015). Evaluation of Ricinus communis L. for phytoremediation of polluted soil with organochlorine pesticides. BioMed Research International, 2015, 1-8 http://dx.doi.org/10.1155/2015/549863

S.R. Rissato M.S. Galhiane J.R. Fernandes M. Gerenutti G.H. Marques R. Ribeiro M.V. de Almeida 2015Evaluation of Ricinus communis L. for phytoremediation of polluted soil with organochlorine pesticidesBioMed Research International1810.1155/2015/549863

59 

Robinson, B.H., Anderson, C.W.N. & Dickinson, N.M. (2015). Phytoextraction: Where’s the action? Journal of Geochemical Exploration, 151, 34-40. https://doi.org/10.1016/j.gexplo.2015.01.001

B.H. Robinson C.W.N. Anderson N.M. Dickinson 2015Phytoextraction: Where’s the action?Journal of Geochemical Exploration151344010.1016/j.gexplo.2015.01.001

60 

Romero, T.T., Cortinas, de N. C & Gutiérrez, A.V.J. (2009). Diagnóstico nacional de los contaminantes orgánicos persistentes en México. Secretaria del Medio Ambiente y Recursos Naturales. Instituto Nacional de Ecología. México, D. F. https://cristinacortinas.org/sustentabilidad/download/diagnostico-nacional-de-los-contaminantesorganicos-persistentes-en-mexico/

T.T. Romero de N. C Cortinas A.V.J. Gutiérrez 2009Diagnóstico nacional de los contaminantes orgánicos persistentes en MéxicoSecretaria del Medio Ambiente y Recursos Naturales. Instituto Nacional de EcologíaMéxico, D. F.https://cristinacortinas.org/sustentabilidad/download/diagnostico-nacional-de-los-contaminantesorganicos-persistentes-en-mexico/

61 

Sheoran, V., Sheoran, A.S. & Poonia, P. (2016). Factors affecting Phytoextraction: A Review. Pedosphere, 26(2), 148-166. https://doi.org/10.1016/S1002-0160(15)60032-7

V. Sheoran A.S. Sheoran P. Poonia 2016Factors affecting Phytoextraction: A ReviewPedosphere26214816610.1016/S1002-0160(15)60032-7

62 

Silva, V., Mol, H.G.J., Zomer, P., Tienstra, M., Ritsema, C.J. & Geissen, V. (2019). Pesticide residues in European agricultural soil-A hidden reality unfolded. Science of the Total Environment , 653, 1532-1545. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2018.10.441

V. Silva H.G.J. Mol P. Zomer M. Tienstra C.J. Ritsema V. Geissen 2019Pesticide residues in European agricultural soil-A hidden reality unfoldedScience of the Total Environment6531532154510.1016/j.scitotenv.2018.10.441

63 

Sun, G., Zhang, X., Hu, Q., Zhang, H., Zhang, D. & Li, G. (2015). Biodegradation of dichlorodiphenyltrichloroethanes (DDTs) and hexachlorocyclohexanes (HCHs) whit plants and nutrients and their effects on the microbial ecological kinetics. Microbial Ecology, 69(3), 281-292. https://doi.org/10.1007/s00248-014-0489-z

G. Sun X. Zhang Q. Hu H. Zhang D. Zhang G. Li 2015Biodegradation of dichlorodiphenyltrichloroethanes (DDTs) and hexachlorocyclohexanes (HCHs) whit plants and nutrients and their effects on the microbial ecological kineticsMicrobial Ecology69328129210.1007/s00248-014-0489-z

64 

Sun, R.-X., Sun, Y., Xie, X.-D., Yang, B.-Z., Cao, L.-Y., Luo, S., Wang, Y.-Y. & Mai, B.-X. (2020). Bioaccumulation and human health risk assessment of DDT and its metabolites (DDTs) in yellowfin tuna (Thunnus albacares) and their prey from the South China Sea. Marine Pollution Bulletin. 158, 111396. https://doi.org/10.1016/j.marpolbul.2020.111396

R.-X. Sun Y. Sun X.-D. Xie B.-Z. Yang L.-Y. Cao S. Luo Y.-Y. Wang B.-X. Mai 2020Bioaccumulation and human health risk assessment of DDT and its metabolites (DDTs) in yellowfin tuna (Thunnus albacares) and their prey from the South China SeaMarine Pollution Bulletin15811139610.1016/j.marpolbul.2020.111396

65 

Suresh, B., Sherkhane, P.D., Kale, S., Eapen, S. & Ravishankar, G.A. (2005). Uptake and degradation of DDT by hairy root cultures of Cichorium intybus and Brassica juncea. Chemosphere, 61(9), 1288-1292. https://doi.org/10.1016/j.chemosphere.2005.03.086

B. Suresh P.D. Sherkhane S. Kale S. Eapen G.A. Ravishankar 2005Uptake and degradation of DDT by hairy root cultures of Cichorium intybus and Brassica junceaChemosphere6191288129210.1016/j.chemosphere.2005.03.086

66 

Sylvain, B., Mikael, M-H., Florie, M., Emmanuel, J., Marilyne, S., Sylvain, B. & Domenico, M. (2016). Phytostabilization of As, Sb and Pb by two willow species (S. viminalis and S. purpurea) on former mine technosols. CATENA, 136, 44-52. http://dx.doi.org/10.1016/j.catena.2015.07.008

B. Sylvain M-H. Mikael M. Florie J. Emmanuel S. Marilyne B. Sylvain M. Domenico 2016Phytostabilization of As, Sb and Pb by two willow species (S. viminalis and S. purpurea) on former mine technosolsCATENA136445210.1016/j.catena.2015.07.008

67 

Tabagari, I., Kurashvili, M., Varazi, T., Adamia, G., Gigolashvili, G., Pruidze, M., Chokheli, L., Khatisashvili, G. & Niemsdorff, P von F. (2019). Application of Arthrospira (Spirulina) platensis against chemical pollution of water. Water, 11(9), 1759. https://doi.org/10.3390/w11091759

I. Tabagari M. Kurashvili T. Varazi G. Adamia G. Gigolashvili M. Pruidze L. Chokheli G. Khatisashvili P von F. Niemsdorff 2019Application of Arthrospira (Spirulina) platensis against chemical pollution of waterWater119175910.3390/w11091759

68 

Tarla, D.N., Erickson, L.E., Hettiarachchi, G.M., Amadi, S-L., Galkaduwa, M., Davis, L.C., Nurzhanova, A. & Pidlisnyuk, V. (2020). Phytoremediation and Bioremediation of Pesticide-Contaminated Soil. Applied Sciences, 10(4), 1217. https://doi.org/10.3390/app10041217

D.N. Tarla L.E. Erickson G.M. Hettiarachchi S-L. Amadi M. Galkaduwa L.C. Davis A. Nurzhanova V. Pidlisnyuk 2020Phytoremediation and Bioremediation of Pesticide-Contaminated SoilApplied Sciences104121710.3390/app10041217

69 

Torres-Dosal, A., Martinez-Salinas, R.I., Hernandez-Benavides, D., Perez-Vazquez, F.J., Ilizaliturri-Hernandez, C. & Perez-Maldonado, I.N. (2012). Assessment of the levels of DDT and DDE in soil and blood samples from Tabasco, Mexico. Environmental Monitoring and Assessment, 184(12), 7551-7559. http://doi.org/10.1007/s10661-012-2518-z

A. Torres-Dosal R.I. Martinez-Salinas D. Hernandez-Benavides F.J. Perez-Vazquez C. Ilizaliturri-Hernandez I.N. Perez-Maldonado 2012Assessment of the levels of DDT and DDE in soil and blood samples from Tabasco, MexicoEnvironmental Monitoring and Assessment184127551755910.1007/s10661-012-2518-z

70 

Ullah, A., Heng, S., Munis, M.F.H., Fahad, S. & Yang, X. (2015). Phytoremediation of heavy metals assisted by plant growth promoting (PGP) bacteria: A review. Environmental and Experimental Botany, 117, 28-40. https://doi.org/10.1016/j.envexpbot.2015.05.001

A. Ullah S. Heng M.F.H. Munis S. Fahad X. Yang 2015Phytoremediation of heavy metals assisted by plant growth promoting (PGP) bacteria: A reviewEnvironmental and Experimental Botany117284010.1016/j.envexpbot.2015.05.001

71 

UNEP. (2001). Stockholm Convention on Persistent Organic Pollutants. Revised in 2017. http://chm.pops.int/TheConvention/Overview/TextoftheConvention/tabid/2232/Default.aspx (Consultado Octubre 8, 2019).

UNEP 2001Stockholm Convention on Persistent Organic Pollutants. Revised in 2017 http://chm.pops.int/TheConvention/Overview/TextoftheConvention/tabid/2232/Default.aspx Octubre 8, 2019

72 

Van Eerd, L.L., Hoagland, R.E. & Hall, J.C. (2003). Pesticide metabolism in plants and microorganisms. Weed Science, 51, 472-495. https://pubag.nal.usda.gov/download/48638/PDF

L.L. Van Eerd R.E. Hoagland J.C. Hall 2003Pesticide metabolism in plants and microorganismsWeed Science51472495https://pubag.nal.usda.gov/download/48638/PDF

73 

Velasco, A., Hernández, S., Ramírez, M. & Ortíz, I. (2014). Detection of residual organochlorine and organophosphorus pesticides in agricultural soil in Rio Verde region of San Luis Potosi, Mexico. Journal of Environmental Science and Health, Part B: Pesticides, Food Contaminants, and Agricultural Wastes, 49(7), 498-504. http://dx.doi.org/10.1080/03601234.2014.896670

A. Velasco S. Hernández M. Ramírez I. Ortíz 2014Detection of residual organochlorine and organophosphorus pesticides in agricultural soil in Rio Verde region of San Luis Potosi, MexicoJournal of Environmental Science and Health, Part B: Pesticides, Food Contaminants, and Agricultural Wastes49749850410.1080/03601234.2014.896670

74 

Vizcaino, E., Grimalt, J.O., Fernández-Somoano, A. & Tardon, A. (2014). Transport of persistent organic pollutants across the human placenta. Environment International, 65, 107-115. http://dx.doi.org/10.1016/j.envint.2014.01.004

E. Vizcaino J.O. Grimalt A. Fernández-Somoano A. Tardon 2014Transport of persistent organic pollutants across the human placentaEnvironment International6510711510.1016/j.envint.2014.01.004

75 

Wang, J., Feng, X., Anderson, C.W.N., Xing, Y. & Shang, L. (2012). Remediation of mercury contaminated sites-A review. Journal of Hazardous Materials , 221-222, 1-18. http://dx.doi.org/10.1016/j.jhazmat.2012.04.035

J. Wang X. Feng C.W.N. Anderson Y. Xing L. Shang 2012Remediation of mercury contaminated sites-A reviewJournal of Hazardous Materials221-22211810.1016/j.jhazmat.2012.04.035

76 

Wang, B., Wang, Q., Liu, W., Liu, X., Hou, J., Teng, Y., Luo, Y. & Christie, P. (2017). Biosurfactant-producing microorganism Pseudomonas sp. SB assist the phytoremediation of DDT-contaminated soil by two grass species. Chemosphere, 182, 137-142. https://doi.org/10.1016/j.chemosphere.2017.04.123

B. Wang Q. Wang W. Liu X. Liu J. Hou Y. Teng Y. Luo P. Christie 2017Biosurfactant-producing microorganism Pseudomonas sp. SB assist the phytoremediation of DDT-contaminated soil by two grass speciesChemosphere18213714210.1016/j.chemosphere.2017.04.123

77 

Whitfield Åslund, M.L., Lunney, A.I., Rutter, A. & Zeeb, B.A. (2010). Effects of amendaments on the uptake and distribution of DDT in Cucurbita pepo ssp. pepo plants. Environmental Pollution , 158(2), 508-513. https://doi.org/10.1016/j.envpol.2009.08.030

M.L. Whitfield Åslund A.I. Lunney A. Rutter B.A. Zeeb 2010Effects of amendaments on the uptake and distribution of DDT in Cucurbita pepo ssp. pepo plantsEnvironmental Pollution158250851310.1016/j.envpol.2009.08.030

78 

Woldetsadik, D., Simon, M.P., Knuth, D., Hailu, H., Gebresilassie, A., Dejen, A. & Düring, R-A. 2021. Exposure to DDT and HCH congeners and associated potential health risks through khat (Catha edulis) consumption among adults in South Wollo, Ethiopia. Environmenta Geochemistry and Health, 17, 1-17. https://doi.org/10.1007/s10653-021-00846-w

D. Woldetsadik M.P. Simon D. Knuth H. Hailu A. Gebresilassie A. Dejen R-A. Düring 2021Exposure to DDT and HCH congeners and associated potential health risks through khat (Catha edulis) consumption among adults in South Wollo, EthiopiaEnvironmenta Geochemistry and Health1711710.1007/s10653-021-00846-w

79 

World Health Organization. (2007). WHO Guidelines for assessing quality of herbal medicines quality of herbal medicines with reference to contaminants and residues. https://apps.who.int/iris/bitstream/handle/10665/43510/9789241594448_eng.pdf?sequence=1&isAllowed=y

World Health Organization 2007WHO Guidelines for assessing quality of herbal medicines quality of herbal medicines with reference to contaminants and residueshttps://apps.who.int/iris/bitstream/handle/10665/43510/9789241594448_eng.pdf?sequence=1&isAllowed=y

80 

World Health Organization. (2011). Global Malaria Program. The use of DDT in Malaria Vector Control. Geneva. https://apps.who.int/iris/bitstream/handle/10665/69945/WHO_HTM_GMP_2011_eng.pdf?sequence=1

World Health Organization 2011Global Malaria Program. The use of DDT in Malaria Vector ControlGenevahttps://apps.who.int/iris/bitstream/handle/10665/69945/WHO_HTM_GMP_2011_eng.pdf?sequence=1

81 

Wu, H-C., Cohn, B.A., Cirillo, P.M., Santella, R M. & Terry, M.B. (2019). DDT exposure during pregnancy and DNA methylation alterations in female offspring in the child health and development study. Reproductive Toxicology, 92, 138-147. https://doi.org/10.1016/j.reprotox.2019.02.010

H-C. Wu B.A. Cohn P.M. Cirillo R M. Santella M.B. Terry 2019DDT exposure during pregnancy and DNA methylation alterations in female offspring in the child health and development studyReproductive Toxicology9213814710.1016/j.reprotox.2019.02.010

82 

Xia, C., Ma, X., Liu, S. & Fan, P. (2012). Management and Technology. Studies on remediation of DDT-contaminated soil and dechlorination of DDT. The 7 th International Conference on Waste. Procedia Environmental Sciences, 16, 289-292. https://doi.org/10.1016/j.proenv.2012.10.040

C. Xia X. Ma S. Liu P. Fan 2012Management and Technology. Studies on remediation of DDT-contaminated soil and dechlorination of DDT. The 7 th International Conference on WasteProcedia Environmental Sciences1628929210.1016/j.proenv.2012.10.040

83 

Xie, H., Zhu, L. & Wang, J. (2018). Combined treatment of contaminated soil with a bacterial Stenotrophomonas strain DXZ9 and ryegrass (Lolium perenne) enhances DDT and DDE remediation. Environmental Science and Pollution Research , 25(32), 31895-31905. https://doi.org/10.1007/s11356-018-1236-7

H. Xie L. Zhu J. Wang 2018Combined treatment of contaminated soil with a bacterial Stenotrophomonas strain DXZ9 and ryegrass (Lolium perenne) enhances DDT and DDE remediationEnvironmental Science and Pollution Research2532318953190510.1007/s11356-018-1236-7

84 

Yáñez, L., Ortiz-Pérez, D., Batres, L.E., Borja-Aburto, V.H. & Díaz-Barriga, F. (2002). Levels of dichlorodiphenyltrichloroethane and deltamethrin in humans and environmental samples in malarious areas of Mexico. Environmental Research Section A, 88(3), 174-181. http://doi.org/10.1006/enrs.2002.4333

L. Yáñez D. Ortiz-Pérez L.E. Batres V.H. Borja-Aburto F. Díaz-Barriga 2002Levels of dichlorodiphenyltrichloroethane and deltamethrin in humans and environmental samples in malarious areas of MexicoEnvironmental Research Section A88317418110.1006/enrs.2002.4333

85 

Younas, A., Hilber, I., Rehman, S.U., Khwaja, M. & Bucheli, T.D. (2013). Former DDT factory in Pakistan revisited for remediation: severe DDT concentrations in soil and plants from within the area. Environmental Science and Pollution Research , 20(4), 1966-1976. https://doi.org/10.1007/s11356-012-1317-y

A. Younas I. Hilber S.U. Rehman M. Khwaja T.D. Bucheli 2013Former DDT factory in Pakistan revisited for remediation: severe DDT concentrations in soil and plants from within the areaEnvironmental Science and Pollution Research2041966197610.1007/s11356-012-1317-y



This display is generated from NISO JATS XML with jats-html.xsl. The XSLT engine is libxslt.

Enlaces refback

  • No hay ningún enlace refback.


Financiado por:

 

Proyecto C-297282

Licencia Creative Commons
TIP Revista Especializada en Ciencias Químico-Biológicas está distribuido bajo una Licencia Creative Commons Atribución-NoComercial-SinDerivar 4.0 Internacional.

TIP REVISTA ESPECIALIZADA EN CIENCIAS QUÍMICO-BIOLÓGICAS, Volumen 26, 2023, es una publicación editada por la Universidad Nacional Autónoma de México, Ciudad Universitaria, Deleg. Coyoacán, C.P. 04510, Ciudad de México, México, a través de la Facultad de Estudios Superiores Zaragoza, Campus I, Av. Guelatao # 66, Col. Ejército de Oriente, Deleg. Iztapalapa, C.P. 09230, Ciudad de México, México, Teléfono: 55.56.23.05.27, http://tip.zaragoza.unam.mx, Correo electrónico revistatip@yahoo.com, Editor responsable: Dra. Martha Asunción Sánchez Rodríguez, Certificado de Reserva de Derechos al Uso Exclusivo del Título No. 04-2014-062612263300-203, ISSN impreso: 1405-888X, ISSN electrónico: 2395-8723, otorgados por el Instituto Nacional del Derecho de Autor, Responsable de la última actualización de este número Claudia Ahumada Ballesteros, Facultad de Estudios Superiores Zaragoza, Av. Guelatao # 66, Col. Ejército de Oriente, Deleg. Iztapalapa, C.P. 09230, Ciudad de México, México, fecha de la última modificación, 27 de febrero de 2023.

Esta página puede ser reproducida con fines no lucrativos, siempre y cuando no se mutile, se cite la fuente completa y su dirección electrónica. De otra forma requiere permiso previo de la institución.