Introducción
Los mezquites (Prosopis spp.; ID: 3571; NCBI, 2021) son plantas eudicotiledóneas pertenecientes a la familia Fabaceae y al orden Fabales. Este _I género incluye más de 40 especies localizadas principalmente en regiones áridas y semidesérticas del mundo (NCBI, 2021; Tabla I). La palabra mezquite se asocia a la planta Prosopis juliflora (Sw), nativa de México, el Caribe, Centro y Sudamérica (Mojica-Guerrero et al., 2013; Castro-Díez et al., 2019). Existen 5 grupos taxonómicos: Prosopis y Anonychium (Distribución Afroasiática); Monilicarpa (Argentina); Strombocarpa (Norteamérica y Sudamérica) y Algarobia (zonas desérticas y semidesérticas de Estados Unidos, México, la costa Pacífica de Centroamérica, las costas de Colombia, Venezuela, islas del Caribe y desde Ecuador hasta el Sur de Argentina). Sin embargo, la constituida por el género Algarobia es la más compleja, en la delimitación de los taxones por efectos de hibridación (Palacios, 2006).
Tabla I
Clasificación taxonómica del mezquite. Tomado de NCBI, 2021.
El mezquite es un arbusto o árbol pequeño caducifolio y su altura puede variar de 0.4 a 20 m. Crece en territorios con precipitaciones anuales inferiores a 100 mm y soporta temperaturas por encima de los 40 °C (Mojica-Guerrero et al., 2013). El fruto es en forma de vaina de frijol de 10-20 cm de largo, amarillo-verdoso, aplanado, en forma de racimos caídos. Presenta una corteza oscura y áspera con un tallo verde-marrón sinuoso y torcido. Las espinas se encuentran axiales situadas en ambos lados de los nodos y ramas, con brotes en pares de los laterales de las hojas. Las hojas son generalmente glaucas, bipinnadas y compuestas, con folíolos verde-oscuros (Weber, 2007). Las flores de Prosopis son pequeñas (4-6 mm de largo), dispuestas en inflorescencias de varios tamaños y formas. Se encuentran en racimos cilíndricos con forma de espiga y con cerca de 400 flores densamente empaquetadas (Weber, 2007).
Se propone que al menos 19 de las 44 especies del género Prosopis son benéficas (Castro-Díez et al., 2019). Tres de las especies más comunes son: el mezquite miel (P glandulosa), el mezquite tornillo (P pubescens) y el mezquite terciopelo (P velutina) que se encuentran al norte de México y sur de los Estados Unidos (Weber, 2007). Tienen vainas con semillas que se utilizan para la alimentación humana, de la fauna silvestre y del ganado (Weber, 2007). Sin embargo, la diferencia es con P. juliflora que daña el sistema nervioso central de los animales cuando se usa como la única fuente de sustento alimenticio, especialmente durante condiciones extremas de sequía. Esta intoxicación es por su contenido de alcaloides como lajuliprosopina y lajuliprosina que afectan a las neuronas motoras y desarrollan lo que se conoce como gliosis (Da Silva, da Silva, e Silva & Costa, 2018). El contenido de proteínas en las vainas del mezquite varía de acuerdo con la especie (9-18%), mientras que los niveles de azúcares se encuentran entre un 15 y 40% (Oduol, Felker, McKinley & Meier, 1986). Estudios con P. laevigata indican que la harina de sus semillas es rica en fibra (7.73 g / 100 g) y proteínas (36.51 g / 100 g), siendo la valina el único aminoácido limitante (Díaz-Batalla et al., 2018). Además, la cocción por extrusión de harina de semillas de mezquite es una alternativa para la industrialización de esta leguminosa subutilizada y nutricionalmente valiosa (Díaz-Batalla et al., 2018).
El mezquite también ha mostrado su capacidad farmacológica para combatir el cáncer, la diabetes, el Alzheimer y las infecciones microbianas. Además, sus extractos tienen efectos analgésicos, antihelmínticos, antieméticos, antioxidantes y cicatrizantes debido a su contenido de flavonoides, taninos, alcaloides y compuestos fenólicos (Henciya et al., 2017). Las especies de mezquite más utilizadas con fines medicinales son: P. cineraria, P. africana, P. alba, P. juliflora, P. glandulosa, P. nigra, P. farcta y P. spicigera. Estas especies se usan en la medicina tradicional para tratar el asma, conjuntivitis, diarrea, fiebre, gripe, infecciones hepáticas, otitis, dolores pre y posparto, pediculosis, reumatismo y sarna, entre otros (Sharifi-Rad et al., 2019).
Algunos mezquites tienen funciones ecológicas como P. laevigata que es un excelente controlador de la erosión y puede fijar nitrógeno, lo que mejora la fertilidad de los suelos (Rodríguez-Sauceda et al., 2014). Se conoce que el mezquite, al igual que otras leguminosas como el frijol y el maní, fijan el nitrógeno atmosférico en simbiosis con bacterias en sus raíces. Por lo que la incorporación de estas leguminosas arbóreas en los ecosistemas semiáridos permite equilibrar la relación de entrada y salida del nitrógeno (Geesing, Felker & Bingham, 2000). Un estudio realizado por García-Sánchez y colaboradores (2012) mostró que las comunidades de plantas con presencia de P. laevigata y Mimosa biuncifera tenían más cobertura y diversidad respecto a los sitios con una sola leguminosa. La mineralización de la materia orgánica, carbono, nitrógeno total y fósforo fue mayor en el suelo bajo el dosel de ambas leguminosas que en el suelo desnudo (García-Sánchez et al., 2012). Además, el mezquite actúa como un indicador de la profundidad del manto freático y proporciona alimento y refugio a la fauna silvestre (Rodríguez-Sauceda et al., 2014).
Actualmente se desarrollan proyectos para educar a las poblaciones de zonas desérticas y semidesérticas a nivel mundial sobre los beneficios y potencialidades del mezquite. Estas comunidades cuentan con 2.5 billones de personas, la mayor parte en condiciones marginales (González-Carranza, 2021). El proyecto Mezquite financiado por el Fondo de Retos Globales de Inglaterra (GCRF) y dirigido a más de 50 millones de habitantes en pobreza extrema, de México, Tanzania y Kenia, donde prolifera el mezquite tiene como objetivo reverdecer el desierto con plantas resistentes a estas condiciones extremas (González-Carranza, 2021).
La madera del mezquite se puede emplear como combustible y representa un recurso forestal maderable fundamental para los campesinos de zonas áridas y semiáridas del territorio mexicano. Algunas especies como P. juliflora, P. laevigata, P. velutina y P. pubescens producen una resina con capacidad emulsificante y encapsulante. Esta resina se usa para fabricar barnices y pegamentos y una goma similar a la goma arábiga, empleada en distintos usos industriales particularmente en alimentos, bebidas y productos farmacéuticos (Mudgil & Barak 2020). Las astillas de la madera de Prosopis se están utilizando en el tratamiento del agua para riego (Sosa-Hernández, Vigueras-Cortés & Garzón-Zúñiga, 2016). Además, investigaciones recientes ubican al mezquite como un biorremediador de la contaminación ambiental al hiperacumular metales pesados como el cobre en raíces, tallo y hojas, (Singh, Mishra, Sharma & Mishra, 2017; Milla-Moreno & Guy, 2021).-
El polen del mezquite es de tamaño mediano (22-32 μm de diámetro), tricolporado y esferoidal tanto en la vista polar como en la ecuatorial y con una superficie reticulada (Weber et al., 2007). Se ha documentado que el polen de Prosopis da lugar a reacciones alérgicas graves en personas susceptibles (Hussain, Shackleton, El-Keblawy, Del Mar Trigo & González, 2020). Los alérgenos del polen son en su mayoría proteínas o glicoproteínas que inflaman el tracto respiratorio mediante dos vías de señalización: la producción de especies reactivas del oxígeno y la ruptura del equilibrio Th1/Th2 (Hosoki, Boldogh & Sur, 2015). La inmunoterapia específica para alérgenos es el tratamiento más efectivo y perdurable en la alergia respiratoria y requiere al igual que el diagnóstico, que los alérgenos estén identificados y bien caracterizados (Larsen, Broge & Jacobi, 2016).
En México el polen del mezquite se encuentra entre los principales grupos polínicos. En un estudio realizado en el área metropolitana de Monterrey, Nuevo León se encontró que el polen de mezquite representa el 2% del polen presente en su atmósfera urbana (Rocha-Estrada, Alvarado-Vázquez, Foroughbakhch-Pournavab & Hernández-Piñero, 2009). Sin embargo, en el territorio mexicano la prevalencia de la alergia respiratoria al polen del mezquite en personas sensibles es de un 21% (Larenas-Linnemann et al., 2014).
A la fecha se han abordado ampliamente las funciones ecológicas, nutritivas y farmacológicas del mezquite. Sin embargo, retomando el caso del polen de reconocida relevancia clínica, se conoce poco sobre las moléculas específicas involucradas en la respuesta alérgica, respuesta que puede potenciarse en medio del contexto actual del cambio climático y la urbanización. De hecho, y como ya se mencionó en un principio, la mayoría de las proteínas involucradas en la sensibilización alérgica al polen del mezquite no se han identificado, aunque se han reportado bandas de proteínas alergénicas mediante western blot (Dhyani et al., 2006). Por lo tanto, el objetivo de esta revisión es presentar la información que se conoce sobre las moléculas alergénicas del polen del mezquite, fundamentar la influencia del ambiente para potenciar su capacidad alérgica y resaltar la importancia de identificar las proteínas alergénicas como fase indispensable para establecer nuevas modalidades diagnósticas y terapéuticas para la alergia a este polen.
Metodología
La presente revisión es una actualización a partir de artículos publicados en PubMed y Google Académico de los años 2000 al 2021 y algunas fuentes más antiguas, sobre la alergia que causa el polen del mezquite en México. Por lo que resumimos la información y comparamos los resultados de México, respecto a otros países.
Se realizó una búsqueda en la base de datos del NCBI (National Center for Biotechnology Information), para obtener la Clasificación Taxonómica actualizada, 2021, del mezquite (Tabla I). En la elaboración de las Figuras y datos para las Tablas se utilizaron las siguientes plataformas y programas: Global Biodiversity Information Facility (Figura 1, Tablas II y IV); iNaturalist (Figuras 2A y B); Referencias bibliográficas para la elaboración de este artículo (Figura 3 y Tabla III); BioRender (Figuras 4 y 5).
Figura 1
Ubicación geográfica de registros de árboles de mezquite en México utilizando todos los métodos de anotación disponibles en GBIF. Descargado de GBIF, 2021.
Figura 2
Recuentos observacionales y comportamiento fenológico de árboles de mezquite. (A) Recuentos observacionales de árboles de mezquite en México acumulados en los últimos diez años. Los puntos en verde representan recuentos en donde se identificó el género y especie, los puntos en gris representan recuentos en donde no se definió con certeza la especie. (B) Observaciones fenológicas mensuales de árboles de mezquite (en rosa: floración; en azul: fructificación; en verde: brotes florales y en naranja: no hay floración) para 4,655 registros totales. Gráficos generados en: inaturalist.org (iNaturalist, 2021).
Figura 3
Incidencia de la sensibilización de la población al mezquite en algunos estados de la República Mexicana, según trabajos puntuales: 11.9% en Hermosillo, Sonora; 57% en la Comarca Lagunera situada entre Coahuila y Durango; 21% en Guadalajara, Jalisco; 17.7% en Aguascalientes; 14.5% en el Estado de México, 15% en la Ciudad de México y 3.5% en Puebla. Elaborada a partir de la información recopilada de: López-Romero et al., 2017; Martínez-Ordaz et al., 1997; Palma-Gómez et al., 2014; Calderon-Ezquerro et al., 2018; Velasco-Medina & Velázquez-Sámano, 2014; Larenas-Linnemann et al., 2014; Suárez-Gutiérrez et al., 2019 y Rojas-Mendez et al., 2017.
Figura 4
Mecanismo de la alergia al polen mediada por IgE, a partir de las etapas de sensibilización y reexposición de individuos susceptibles al antígeno y la consecuente desgranulación de los mastocitos con la liberación de factores inflamatorios derivados del ácido araquidónico, interleucinas y factores quimiotácticos. Modificada a partir de los elementos del mecanismo reportado por Pichler, 2020.
Figura 5
Efecto de las condiciones ambientales en la alergia al polen. La actividad antropogénica y las emisiones naturales generan contaminantes del aire y gases de efecto invernadero que provocan un incremento en la temperatura global. El incremento de la temperatura y del CO2, afecta a la flora y fauna, con incrementos de su capacidad alergénica y el volumen del polen producido por las angiospermas. Esto conlleva a una mayor sensibilización en los pacientes alérgicos, potenciado por efectos biológicos como las helmintiasis leves. A mayor incidencia de alergias respiratorias mayor consumo de medicamentos con las subsecuentes afectaciones económicas reflejadas en: gastos en infraestructura hospitalaria y acondicionamiento de las zonas urbanas.
Tabla II
Número de registros de árboles de mezquite en los 10 países con mayores reportes de alergias provocadas por el polen de la planta hasta el 10 de octubre del 2021 (GBIF, 2021).
| País | Registros | % |
|---|---|---|
| Estados Unidos | 17,960 | 38.0 |
| México | 5,774 | 12.3 |
| Argentina | 4,137 | 8.8 |
| Australia | 3,339 | 7.1 |
| Benín | 2,568 | 5.4 |
| Chile | 2,309 | 4.9 |
| Colombia | 812 | 1.7 |
| Brasil | 769 | 1.6 |
| Paraguay | 720 | 1.5 |
| Israel | 684 | 1.4 |
Tabla III
Sensibilización alérgica de la población al polen del mezquite determinada por la prueba cutánea reportada en algunos países y ciudades del Mundo.
| País o ciudad |
Sensibilización alérgica |
Manifestación clínica | Referencias |
|---|---|---|---|
| Emiratos Árabes Unidos | N = 327 (45%) | Asma alérgica | Bener et al., 2002 |
| Qatar | N = 204 (18.1%) | Asma, rinitis alérgica y dermatitis atópica | Al-Nesf et al., 2020 |
| Al-Khobar, Arabia Saudita | N = 100 (19%) | Asma alérgica | AlKhater, 2017 |
| México | N = 529 (21%) | Rinitis y conjuntivitis alérgica | Larenas-Linnemann et al., 2014 |
| India | N = 662 (29.8%) | Rinitis alérgica y asma bronquial | Chogtu et al., 2017 |
| Kuwait | N = 706 (50.3%) | Rinitis alérgica | Dowaisan et al., 2000 |
| N = Número total de pacientes analizados, entre paréntesis se representa el porcentaje de pacientes sensibilizados al polen del mezquite. | |||
Tabla IV
Registros de especies de mezquite en México hasta el 10 de octubre del 2021 (Tomado de: gbif.org).
Relevancia clínica del polen del mezquite
El polen de Prosopis es común en el aire donde el árbol está presente y constituye una fuente de reacciones alérgicas como polinosis, rinitis, conjuntivitis y asma (Hussain et al., 2020). El total de registros de mezquite a nivel mundial es de 46,883. El 33% de estos registros corresponden a P. glandulosa, seguido por un 12, 9, 8 y 5% para P. juliflora, P. africana, P. pallida y P.velutina, respectivamente. El resto se distribuye para las otras especies del género Prosopis (GBIF, 2021). En la Tabla II se muestran los 10 países con mayor número de registros para mezquite. México y Estados Unidos cuentan con más del 50% de los registros, debido a una mayor distribución y abundancia de esta planta en ambos países respecto al resto del mundo. La sensibilización alérgica de las personas al polen del mezquite se ha reportado para los siguientes países: México (Larenas-Linnemann et al., 2014), Arabia Saudita (AlKhater, 2017), Kuwait (Dowaisan et al., 2000), India (Dhyani et al., 2006; Chogtu, Magaji, Magazine & Acharya, 2017), Qatar (Al-Nesf et al., 2020) y Emiratos Árabes Unidos (Bener, Safa, Abdulhalik & Lestringant, 2002), (Tabla III).
En México, los mezquites se encuentran ampliamente distribuidos en el territorio (Figura 1). A la fecha suman 5,774 registros (GBIF, 2021). La distribución y abundancia de especies se comporta de manera diferente a otros países, probablemente por procesos de especiación y adaptación a las condiciones ambientales del territorio (Palacios, 2006). Se conoce que el 34% de los registros corresponden a P. laevigata, seguido por un 27, 15, 6 y 4% para P. glandulosa, P. juliflora, P. articulatay P. velutina, respectivamente (GBIF, 2021), como se muestra en la Tabla IV. Los mezquites mexicanos presentan una marcada estacionalidad. Entre marzo a mayo se da el pico de floración, liberándose una mayor cantidad de polen a la atmósfera, por lo que se ha incrementado la observación y recuento de este en los últimos años como un indicio de la proliferación de la planta (Figura 2A, B). En este territorio se han realizado algunos trabajos (la mayoría en la Ciudad de México) que aportan información sobre la sensibilización de la población al polen del mezquite (Martínez-Ordaz, Rincón-Castañeda, López-Campos & Velasco-Rodríguez, 1997; Bedolla-Barajas, Hernández-Colín, Sainz-Hernández & Morales-Romero, 2011; Larenas-Linnemann et al., 2014; Velasco-Medina & Velázquez-Sámano, 2014; Palma-Gómez et al., 2014; López-Romero, Huerta-Romero & Frías-Mendivil, 2017; Suárez-Gutiérrez, Macías-Garza, López-Ortiz, Fuentes & Álvarez-Cardona, 2019; Calderon-Ezquerro et al., 2018 & Rojas-Méndez et al.,, 2017) (Figura 3).
Varios estudios evidencian la elevada reactividad cutánea al polen del mezquite en distintos estados de la República Mexicana. Por ejemplo, en la Comarca Lagunera (conformada por municipios de los estados de Coahuila y Durango), las pruebas cutáneas a 101 pacientes con asma mostraron un 57% de sensibilización (Martínez-Ordaz et al., 1997). El 20.4% de pacientes asmáticos (N = 147) en Guadalajara, Jalisco tuvieron una alta sensibilización a los pólenes (Bedolla-Barajas et al., 2011) y se comprobó posteriormente que el 50% de los pacientes adultos con síndrome de alergia oral y polinosis nasal, resultaron sensibilizados principalmente a los aeroalérgenos del polen de Prosopis (Bedolla-Barajas, Morales-Romero, Ortiz-Miramontes & Jáuregui-Franco, 2013). Por otro lado, se determinó que el 15% de 142 pacientes que acudieron a la Clínica del Hospital General de la Ciudad de México, fueron positivos a la prueba cutánea en el año 2013 (Velasco-Medina & Velázquez-Sámano, 2014). En un estudio con 529 pacientes alérgicos provenientes de 6 regiones subtropicales distribuidas en todo el territorio mexicano, el 21% dieron positivo en la prueba cutánea al polen del mezquite (Larenas-Linnemann et al., 2014).
Aunque existen pocos estudios sobre la reacción alérgica al polen en México, Palma-Gómez y colaboradores en 2014 evaluaron el impacto que la reforestación en Monterrey, Nuevo León tuvo en la población. Los autores determinaron que un 19% de las pruebas cutáneas con extracto de polen del mezquite fueron positivas en el año 2010, mientras que, en el año 2013, la cantidad disminuyó al 12%, por el incremento de otras especies forestales como el encino (Palma-Gómez et al., 2014). Existen reportes sobre la sensibilización alérgica al mezquite en la población de Hermosillo, Sonora. Esta población sufre la mayor incidencia de enfermedades respiratorias, principalmente asma y por alergias. Un estudio reciente con niños de Hermosillo, en el Hospital Infantil del Estado de Sonora, mostró una alta frecuencia de alérgicos al polen. El 69% eran asmáticos y el otro 14% presentó rinitis alérgica. En este estudio se emplearon 37 extractos habituales para la prueba cutánea y el polen de P. juliflora se ubicó entre las fuentes de polinosis más importantes con una sensibilización alérgica del 11.9% (López-Romero et al., 2017). Este resultado es similar al obtenido para la población sonorense atendida en los servicios de alergia del Instituto Mexicano del Seguro Social durante el invierno, donde un 12% mostró reactividad al polen de las fabáceas (Ortega-Rosas, Meza-Figueroa, Vidal-Solano, González-Grijalva & Schiavo, 2020).
Un estudio en el Estado de Puebla determinó que el polen de Quercus rubra resultó ser el más sensibilizante con un 12.72%, siendo superior a los ácaros del polvo con (4.5-9.25%). Sin embargo, P. juliflora fue responsable del 3.5% de reacciones cutáneas positivas (Rojas-Mendez et al., 2017). Un 14.5% de los pacientes atendidos en el Instituto de Oftalmología Conde de Valenciana, provenientes del Estado de México (47.6 °%), de la Ciudad de México (41.3%) y en menor medida de otros estados (11.1%), dieron reacción positiva al mezquite. La reactividad al polen del mezquite ocupó la posición 10 en importancia de acuerdo con las pruebas aplicadas. Una menor sensibilización al mezquite de (3.2%) se observó entre 502 pacientes pediátricos de (3-17 años) atendidos por primera vez en el periodo de los años 2003-2005, en hospitales de la Ciudad de México, como el Instituto de Oftalmología Conde de Valenciana (N = 285), Centro Médico Nacional Siglo XXI (106), Instituto Nacional de Pediatría (N = 22), Hospital Infantil de México (N = 55) y algunos hospitales privados (N = 34) (Calderon-Ezquerro et al., 2018). Recientemente en Aguascalientes, México, se evidenció que los alérgenos más abundantes fueron pólenes de pastos (75%), pólenes de árboles (65%) y los ácaros del polvo doméstico (64%). Las pruebas cutáneas se aplicaron en 350 pacientes con 32 extractos alergénicos y el 17.7% de estas fueron positivas al polen del mezquite (P juliflora) (Suárez-Gutiérrez et al., 2019).
Según un trabajo reciente publicado por Velázquez-Sámano (2021), la frecuencia de reactividad cutánea al polen de Prosopis fue del 27.8%, en pacientes alérgicos atendidos en el servicio de Alergia e Inmunología clínica del Hospital General de México. Los pacientes presentaron rinitis alérgica (83%), asma (4%) y rinoconjuntivitis (13%). Esta reactividad cutánea al polen del mezquite es superior a lo reportado por Velasco-Medina y Velázquez-Sámano (2014), en años anteriores en el mismo territorio y sugiere una tendencia al incremento de las alergias respiratorias por el polen de Prosopis. Las variaciones entre las reacciones cutáneas de los estudios en México indican que la incidencia de las alergias por Prosopis muestra heterogeneidad territorial según los reportes de López-Romero et al., 2017; Palma-Gómez et al., 2014; Calderon-Ezquerro et al., 2018; Larenas-Linnemann et al., 2014; Suárez-Gutiérrez et al., 2019; Velasco-Medina & Velázquez-Sámano, 2014; Velázquez-Sámano, 2021 y Rojas-Mendez et al., 2017.
Mecanismo molecular de la alergia respiratoria al polen
Se estima que las enfermedades alérgicas afectan hasta un 30% de la población mundial (Terán, Haselbarth-López & Quiróz-García, 2009), y cerca de un 40% de los individuos son alérgicos al polen (Asam, Hofer, Wolf, Aglas & Wallner, 2015). Las alergias respiratorias al polen son reacciones de hipersensibilidad inmediatas, mediadas por la inmunoglobulina E (IgE) (Abbas, Lichtman & Pober, 2010). Usualmente, los granos de polen se depositan en las superficies por la gravedad y se adhieren al tracto respiratorio humano desencadenando la liberación de los alérgenos. Cuando se liberan los alérgenos del polen, las células epiteliales sintetizan moléculas inflamatorias como las alarminas, interleucina 25 (IL-25), IL-33 y la linfopoyetina del estroma tímico (TSLP). Estas moléculas estimulan la producción de citocinas en las células T colaboradoras tipo 2 (Th2) (Lambrecht, Hammad & Fahy, 2019).
Tras una fase previa de sensibilización, las personas susceptibles (alérgicas) producen anticuerpos IgE específicos que reconocen a los componentes alergénicos (Abbas et al., 2010). Al ingresar al espacio intersticial los anticuerpos IgE se unen a los receptores de alta afinidad presentes en las membranas de los mastocitos y los basófilos a través de los receptores FcR I y II, sensibilizándolos. La IgE también pasa a la circulación y sensibiliza a los basófilos y a los mastocitos tisulares localizados en la piel, y las mucosas gastrointestinales y pulmonares. En este proceso se generan células B plasmáticas y de memoria productoras de IgE (Lambrecht et al., 2019). Tras la reexposición al alérgeno antigénico, los anticuerpos IgE unidos a los receptores FcR I y II, de los basófilos y los mastocitos desencadenan su desgranulación (Abbas et al., 2010). El contacto de los mastocitos sensibilizados con el alérgeno incrementa la concentración del calcio intracelular con la liberación consecuente de la histamina, las enzimas y los mediadores inflamatorios provenientes del ácido araquidónico (leucotrienos y prostaglandinas). De esta forma se produce una reacción alérgica inmediata y se incrementa la permeabilidad vascular, la vasodilatación y la contracción del músculo liso. Los factores quimiotácticos liberados durante la respuesta alérgica reclutan células mononucleares, eosinófilos y neutrófilos, que liberan a su vez a otros mediadores inflamatorios que participan en la respuesta tardía de la alergia (Abbas et al., 2010) (Figura 4).
Inmunodetección e identificación de las proteínas alergénicas del polen del mezquite
Diversos estudios han inmunodetectado bandas de proteína mediante western blot empleando como antígeno las proteínas del polen del mezquite y los anticuerpos IgE presentes en el suero de los pacientes alérgicos diagnosticados mediante pruebas cutáneas. En uno de ellos se sugiere que el polen del mezquite contiene al menos 16 bandas de proteínas antigénicas, ubicadas en el rango de 10 a 81 kDa de masa molecular, siendo la fracción más alergénica la de 20 kDa (Dhyani et al., 2006). Mediante la cromatografía de filtración en gel y electroforesis en gel de la poliacrilamida al 7.5%, Thakur & Sharma (1985) descubrieron que la fracción de 20 kDa de un extracto de P. juliflora tenía una mayor actividad alergénica. Se han inmunodetectado otras bandas de proteínas alergénicas con masas moleculares de 13, 20, 27.5, 41, 55.5 y 81 kDa (Thakur & Sharma, 1985; Thakur, 1989; Thakur, 1991). En contraste, otros autores al evaluar el suero combinado de 10 individuos alérgicos al polen del mezquite lograron inmunodetectar 13 bandas alergénicas de 11, 16, 17, 18, 20, 27, 30, 36, 44, 56, 64, 71 y 99 kDa (Killian & McMichael, 2004).
En un estudio en la India a partir del suero de 38 individuos sensibilizados al mezquite (P. juliflora), en un 80% se inmunodetectaron 16 bandas de proteínas reconocidas por la IgE, con componentes de 24, 26, 29, 31, 35, 52, 58, 66 y 95 kDa (Dhyani et al., 2006). More y colaboradores (2002), demostraron que el humo del mezquite comparte los alérgenos de 66 kDa y 59 kDa presentes en el polen. Los pacientes alérgicos al humo del mezquite y los alérgicos al polen, presentaban IgE específica para ambas bandas de proteínas. Los autores afirman que el humo del mezquite es una causa de rinitis y alergia alimentaria, provocadas por la transferencia de alérgenos desde la madera quemada al medio ambiente y a los alimentos (More, Whisman & Jordan-Wagner, 2002).
Assarehzadegan y colaboradores (2015), encontraron diversas bandas de proteínas reactivas a la IgE del suero de los pacientes en el rango de 20 y 66 kDa. Sin embargo, experimentos de inhibición revelaron una alta reactividad cruzada de los anticuerpos IgE de los pacientes alérgicos entre las proteínas de P. juliflora y Acaciafarnesiana, mostrando que la incubación del suero de los pacientes con extracto de P. juliflora a 70 ;Ug / mL es capaz de inhibir por completo la unión de la IgE de los pacientes a las proteínas de 15, 23, 45 y 50 kDa de A. farnesiana (Shamsbiranvand, Khodadadi, Assarehzadegan, Borsi & Amini, 2014) . Al-Soqeer et al., 2017, inmunodetectaron 18 bandas de proteínas alergénicas con masas moleculares entre 14 y 97 kDa, así como 8 aminas biogénicas en 50 genotipos de P. juliflora recolectados en dos regiones de Arabia Saudita.
Existen escasos reportes de alérgenos del mezquite caracterizados y expresados de forma recombinante. La profilina del mezquite (Pro j 2), se caracterizó parcialmente (Thakur, 1989; Thakur, 1991) y expresó de forma recombinante (rPro j 2), mostrando que 17 pacientes alérgicos al mezquite (48.57%) tenían un nivel significativo de IgE específica para rPro j 2 (Ali-Sadeghi et al., 2015). Los ensayos de inmunodetección e inhibición indicaron que rPro j 2 purificada, era similar a la del extracto crudo, es decir, el alérgeno recombinante mostró una reactividad IgE equivalente a la de su contraparte natural (Ali-Sadeghi et al., 2015). Dousti, Assarehzadegan, Morakabati, Khosravi & Akbari (2016) clonaron y expresaron el alérgeno Pro j 1 del polen de P. juliflora. Esta proteína que pertenece al tipo Ole e 1, mostró niveles de IgE específica significativos en un 57% de los pacientes. Además, en ensayos de inmunodetección y ensayos inmunoenzimáticos (ELISA) de inhibición, corroboraron la equivalencia antigénica de la forma recombinante con el alérgeno presente en el extracto natural (Dousti et al., 2016). Más recientemente, un alérgeno principal de P. juliflora similar a la vicilina de 35 kDa se aisló por cromatografía de filtración en gel. Este alérgeno presenta residuos terminales de glucosa y manosa cruciales para la unión de IgE y para la activación de los basófilos. Ya que se observó una reducción del 40% y 27% en la unión de IgE tras la desglicosilación química y enzimática de la proteína, la desglicosilación también redujo significativamente la activación de los basófilos. Este alérgeno de 35 kDa presenta homología con Lup an 1 y reactividad cruzada con proteínas de leguminosas comestibles como maní y frijol (Arora et al., 2021).
El conocimiento preciso sobre la reactividad cruzada en polen es crucial para el diagnóstico y la formulación de una inmunoterapia adecuada. Dhyani, Arora, Jain, Sridhara & Singh (2007), demostraron mediante pruebas de inmunodetección por inhibición, que los extractos del haba de Lima (Phaseolus lunatus), también conocida como frijolito de Cuba, y del mezquite compartían las bandas de proteínas alergénicas de 20, 26, 35, 66 y 72 kDa. En pacientes alérgicos a las proteínas de P. juliflora, se demostró mediante un ensayo de ELISA, que 400 mg del extracto de P. lunatus inhiben en un 50% la unión de IgE (Dhyani et al., 2007).
En el 2008 se logró purificar la proteína alergénica de 66 kDa de P. juliflora y esta se reconoció por prueba cutánea en un 90% de los pacientes alérgicos. La unión de IgE sérica al alérgeno de 66 kDa del extracto de polen de P. juliflora fue capaz de inhibir la unión al extracto de la semilla del frijolito de Cuba, así como al mismo extracto del polen de P. juliflora. Además, la proteína purificada mostró una estrecha relación alergénica con los pólenes de Ailanthus excelsa, Senna siamea, Salvadora persica y con P. lunatus. Esta reactividad cruzada de la proteína purificada sugiere que podría ser útil como herramienta inmunoterapéutica en un esquema basado en componentes moleculares (Dhyani, Singh, Arora, Jain & Sridhara, 2008).
Influencia de las condiciones ambientales en la alergia al polen
Los estudios aerobiológicos son importantes porque permiten establecer los calendarios de incremento del polen, lo cual es de ayuda en el diagnóstico de las alergias a los diferentes aeroalérgenos (Calderon-Ezquerro et al., 2016). En México los estudios aerobiológicos son escasos y gran parte de los trabajos se han realizado en zonas urbanas (Calderon Ezquerro et al., 2018; Calderon-Ezquerro et al., 2016, Bedolla-Barajas et al., 2013; Rocha-Estrada et al., 2009; Moreno-Sarmiento et al., 2016 & Ortega-Rosas et al., 2020). Esto dio lugar a la creación de La Red Mexicana de Aerobiología (REMA), con el objetivo de monitorear de forma continua las partículas biológicas en el aire en diversas áreas del país (Calderon-Ezquerro et al., 2016).
La actividad humana y la industrialización han incrementado la concentración atmosférica de gases con efecto invernadero (CO2, CH4) y generado en consecuencia cambios en la temperatura a nivel global (Beggs, 2004). Algunos autores proponen que el incremento de las enfermedades alérgicas es a causa del calentamiento global (Beggs, 2004; Ortega-Rosas et al., 2020) (Figura 5).
Está comprobado que Prosopis juliflora es una de las especies invasoras más problemáticas y se expande por las regiones tropicales, áridas y semiáridas del mundo a causa del calentamiento global. Sintayehu y colaboradores (2020), determinaron la idoneidad climática actual y futura para P. juliflora en un modelo predictivo y dos escenarios climáticos (RCP4.5 y RCP8.5). Según el estudio en Etiopía se espera que el área invadida por P. juliflora, para el año 2050, aumente en ambos escenarios climáticos, en 56 y 64%, respectivamente. Aunque los autores centran la discusión en el riesgo ecológico que representa la proliferación de P. juliflora, podemos inferir que la incidencia de las alergias respiratorias a causa del polen de Prosopis, se incrementará con la proliferación de P. juliflora en los próximos 30 años (Sintayehu et al., 2020). En otro estudio, se evaluó el efecto del cambio climático en la distribución actual y futura de P. juliflora a escala global. Los rangos adecuados de expansión para P. juliflora aumentaron en todos los escenarios predictivos y México se ubicó entre los diez primeros países con más altos incrementos del hábitat de la planta (Heshmati, Khorasani, Shams-Esfandabad & Riazi, 2019). Por lo que es necesario monitorear el comportamiento de las especies de Prosopis y tomar acciones encaminadas a evitar su diseminación.
La contaminación del aire es uno de los cambios ambientales más dañinos desde la revolución industrial y se han reportado sus efectos sobre el aumento de los síntomas por sensibilización alérgica (Perdomo de Ponce, 2009). Los agentes contaminantes como el material particulado (PM), las partículas derivadas de diésel y el SO2, provocan inflamación de las vías respiratorias y estimulan la permeabilidad de las mucosas del sistema respiratorio, favoreciendo la internalización de los antígenos aéreos y su exposición al sistema inmune. Las partículas liberadas del diésel inducen a una inflamaciónbronquial y pueden modificar las respuestas inmunes aumentando la reactividad alérgica tipo Th2 (Perdomo de Ponce, 2009).
Un trabajo realizado en Irán mostró correlaciones positivas entre las concentraciones diarias de pólenes totales en los períodos de muestreo con las concentraciones de PM10, PM25, NO2 y SO2 (Rad et al., 2019). En el Valle de Caracas, Venezuela, se determinó que la concentración de partículas sedimentables (mayores a 60 μm) y el Pb, indicios de contaminación ambiental por diésel, se asocian con el incremento de casos de asma (Perdomo de Ponce, 2009).
Por otra parte, el incremento de la temperatura en respuesta al calentamiento global se asocia al incremento de esporas, pólenes y otras aeropartículas. Consecuentemente esto conlleva a exacerbaciones del asma y rinitis (Ortega-Rosas et al., 2020; Katelaris & Beggs, 2018). El aumento de la temperatura ambiental y las concentraciones de CO2 también alargan la temporada polínica (Katelaris & Beggs, 2018). Un trabajo con el mezquite miel (P. glandulosa) sugiere que este es estimulado preferentemente por altas concentraciones de CO2 (Polley, Johnson & Mayeux, 1994).
De acuerdo con los hallazgos de Ariano y colaboradores en el 2010, en 30 años se incrementó la producción de polen del olivo en España, probablemente por los períodos de floración más largos como resultado de temperaturas más altas (García-Mozo, Yaezel, Oteros & Galán, 2014). Singer, Ziska, Frenz, Gebhard & Straka, 2005; demostraron, que el alérgeno principal del polen de ambrosía, Amb a 1 se incrementa con el aumento de los niveles de CO2, aunque no se evidenciaron variaciones en las proteínas totales.
Estas observaciones nos conducen a inferir que en las ciudades más urbanizadas de México donde la contaminación es un problema y existe una variada influencia ambiental, deben evidenciarse asociaciones interesantes entre los recuentos de pólenes, la alergenicidad de los mismos y la incidencia de enfermedades alérgicas. Unos pocos estudios en México apuntan en esta dirección. Calderon-Ezquerro et al. (2016) determinaron que en la Ciudad de México, el incremento de la temperatura, el viento y la disminución en las precipitaciones se asociaban a un aumento de las concentraciones de polen atmosférico de Poaceae. Moreno-Sarmiento y colaboradores, afirmaron que, en Ciudad Obregón, Sonora, la humedad relativa disminuye el contenido del polen atmosférico, mientras que la temperatura, la irradiación del Sol y el viento en la estación seca aumentan el recuento del polen (Moreno-Sarmiento et al., 2016). Según períodos observados y análisis predictivos hasta el año 2060, los futuros escenarios en el desierto de Sonora muestran un incremento de los días calurosos (Navarro-Estupiñán et al., 2018).
Un estudio aerobiológico en Hermosillo, Sonora, sugiere que la temperatura máxima diaria se correlaciona con una creciente cantidad de polen en el aire para 6 taxones Poaceae, Nyctaginaceae, Ambrosia, Chenopodiaceae-Amaranthaceae, Urticaceae y Fabaceae. Además, la humedad relativa y el viento presentan también una correlación para los taxones Poaceae, Nyctaginaceae, Chenopodiaceae-Amaranthaceae. De igual forma en los taxones Poaceae, Chenopodiaceae-Amaranthaceae, Urticaceae y Fabaceae. Sin embargo, las precipitaciones también influyen en la mayoría de los taxones. Lo anterior nos permite suponer que la dispersión del polen del mezquite se ve favorecida por la temperatura y el viento, y desfavorecida por las precipitaciones. Adicionalmente se detectaron incrementos en las enfermedades alérgicas durante los períodos con mayores índices de polen y esporas (julio-agosto y marzo-abril). El análisis realizado a partir de un total anual de 13,454 casos de personas alérgicas en la ciudad de Hermosillo durante el año 2016 evidenció un máximo de alergias en octubre que se correlaciona con las concentraciones máximas de polen y esporas, de acuerdo con lo determinado en el estudio de Ortega-Rosas et al. (2020).
La propiedad alergénica del polen también se ve afectada por las deposiciones de contaminantes en su superficie. En zonas áridas y semiáridas, el cambio climático potencia la emisión y transporte de partículas finas (PM10) y ultrafinas (PM2.5), que se adhieren fácilmente a las superficies de los pólenes y causan la liberación de alérgenos. Un estudio realizado en zonas desérticas de Sonora mostró una correlación entre las variaciones estacionales del polen, las esporas de los hongos, las partículas PM10 y los parámetros meteorológicos con reacciones alérgicas en 150 personas residentes en el territorio. La alta carga estacional de partículas PM en la atmósfera coincide con el incremento de la adhesión de nanopartículas a la superficie del polen. Se evidenció que el polen de las fabáceas (Prosopis, Parkinsonia, Caesalpinoideae) muestra mayor sensibilidad al colapso de la membrana cuando el porcentaje de recubrimiento de su superficie con las nanopartículas ambientales es del 18%. Sin embargo, otros pólenes como Poaceae (28%), Asteraceae (40%) y Chenopodiaceae-Amaranthaceae (29%) muestran mayor resistencia al colapso de las membranas. La mayoría de las partículas que cubren la superficie del polen provienen de la contaminación vial por emisiones de automóviles (bromuro, cloro y antimonio), y su dispersión se favorece por los tipos de suelo locales. El contenido más alto de PM10 se evidenció en diciembre con 146 μg/m3, además se determinó una alta frecuencia de sensibilización positiva al polen con altas cargas de partículas en la atmósfera (Ortega-Rosas et al., 2020).
En conjunto, los resultados indican que las emisiones de polvo provocadas por el clima, la creciente urbanización, la contaminación ambiental por el efecto de industrias, así como el transporte automovilístico, alteran las características fisicoquímicas de la superficie del polen e incrementan su capacidad alergénica, especialmente en el polen de la familia Fabaceae, entre los que se encuentra el mezquite y otras leguminosas del desierto.
Conclusiones
El mezquite es una planta que destaca por sus propiedades nutricionales, ecológicas y farmacológicas. Aprovechar las cualidades de la planta de forma sustentable puede ser muy útil para el desarrollo de las zonas áridas. Sin embargo, la contaminación ambiental y los factores climáticos pueden incrementar la presencia del polen del mezquite en el ambiente y acrecentar el poder alergénico de esta fuente polínica de relevancia clínica, de la cual, aún son escasas las proteínas identificadas, lo que limita el desarrollo de herramientas terapéuticas. Por lo que los estudios encaminados a la identificación y no sólo detección de las proteínas alergénicas del polen del mezquite, así como de otras fuentes polínicas de relevancia clínica en ambientes desérticos, son clave para desarrollar nuevas modalidades de diagnóstico y tratamiento para las alergias.
